Species richness and activity pattern of bees (Hymenoptera, Apidae) in the restinga area of Lençóis Maranhenses National Park, Barreirinhas, Maranhão, Brazil

ABSTRACT The Apidae community structure was studied in a vegetated area of coastal dunes in Lençóis Maranhenses National Park. Collections were performed monthly from August 2009 to July 2010. The collection methods included the use of entomological nets on flowers and Moerike traps. In total, 1211 individuals belonging to 59 species were collected. The pattern of abundance and richness was similar to those found in Maranhão and other coastal areas of northeastern Brazil. The bees were present throughout the year, with an increase in the number of individuals during the rainy season. Constant and dominant species included Trigona sp. gr. fulviventris, Apis mellifera, Plebeia alvarengai, Centris aenea, Xylocopa cearensis, and Centris caxiensis.

Flowering phenology of Mouriri guianensis (Melastomataceae) and its interaction with the crepuscular bee Megalopta amoena (Halictidae) in the restinga of Lençóis Maranhenses National Park, Brazil / Fenologia da floração de Mouriri guianensis (Melastomataceae) e sua interação com a abelha crepuscular Megalopta amoena (Halictidae) na restinga do Parque Nacional dos Lençóis Maranhenses, Brasil

Mouriri guianensis is a Brazilian endemic plant species distributed throughout the Amazon forest, Caatinga, Mata Atlântica and Cerrado domains, extending northward into Venezuela. The aim of this study was to describe the flowering phenology, floral biology and visitors associated with M. guianensis, highlighting the crepuscular bee species Megalopta amoena. Mouriri guianensis flowers from September to March. The flowering, the details of floral biology and the activities of floral visitors were observed for ten individual plants in December 2013, January-March 2014, September-December 2014 and January-March 2015. The flowering peaks occurred in December 2013 and in November-December 2014. Bees were collected in January and February 2015. A total of 86 individuals belonging to six bee species were recorded visiting the flowers, with Xylocopa cearensis making more than one-half of the visits (60%), followed by Melipona subnitida and Megalopta amoena with 21.17% and 9.41% of the visits, respectively. The visitors showed activity peaks between 5:00 and 6:00 AM (66.27%). Buzz pollination was their predominant behavior. Megalopta amoena used its jaws to open the pore and the anther gland. Melipona subnitida used parts of the glands to seal the entrance to the colony. The visitors, except for Augochlopsis sp. and Trigona sp., are pollinators of M. guianensis. Plants having an extended anthesis can attract visitors both day and night. In this study, we present an example of a crepuscular pollination system. We suggest that blooming at twilight is a strategy used by the plant to escape unsuitable visitors.

Mouriri guianensis é uma espécie vegetal endêmica do Brasil, distribuindo-se pelos domínios da Floresta Amazônica, Caatinga, Mata Atlântica e Cerrado, chegando ao norte até a Venezuela. O objetivo do estudo foi descrever a fenologia de floração, a biologia floral e os visitantes florais de M. guianensis, com destaque para as abelhas crepusculares Megalopta amoena. Mouriri guianensis floresce de setembro a março e a floração de dez indivíduos foi acompanhada em dezembro/2013, janeiro-março/2014, setembro-dezembro/2014, janeiro-março/2015, sendo observados aspectos da biologia floral e visitantes. Os picos de floração ocorreram em dezembro/2013 e novembro-dezembro/2014. As abelhas foram coletadas em janeiro e fevereiro de 2015. Um total de 86 indivíduos de seis espécies de abelhas foi registrado visitando as flores com Xylocopa cearensis realizando a maioria das visitas (60%), seguida por Melipona subnitida e Megalopta amoena com 21,17% e 9,41%, respectivamente. Os visitantes mostraram picos de atividade entre 5:00 - 6:00 h (66,27%). O comportamento predominante foi o de vibração. Megalopta amoena utilizou suas mandíbulas para romper os poros da antera e glândula. Melipona subnitida utilizou partes das glândulas para a vedação da entrada da colônia. Os visitantes, a exceção de Augochlopsis sp. e Trigona sp., são polinizadores de M. guianensis. Plantas com longos períodos de antese podem atrair visitantes diurnos e noturnos. Aqui demonstramos um exemplo de sistema de polinização crepuscular, sugerindo que o fato florir durante o crepúsculo é uma estratégia da planta para escapar de visitantes inoportunos.

Espectro polínico da própolis de Scaptotrigona aff. postica (Hymenoptera, Apidae, Meliponini) em Barra do Corda, MA, Brasil / Pollen spectrum of Scaptotrigona aff. postica (Hymenoptera, Apidae, Meliponini) propolis from Barra do Corda, MA, Brazil

Propolis is a resinous substance collected by bees from different parts of a plant. Therefore, its quality is related to its botanical origin. The objective of the study was to verify whether the pollen types found indicate the botanical origin of their resins and contribute to understand the relationship of these bees with the vegetation surrounding the meliponary. Thirty one samples were collected over 12 months at seven day intervals. Pollen grains were extracted from the propolis and used to prepare microscope slides, after which identification, counting and determination of frequency classes was undertaken. A total of 94 pollen types were identified belonging to 35 plant families. Borreria verticillata (34.17%) was the most frequent pollen type, followed by Anadenanthera sp. (13.65%) and Mimosa caesalpiniifolia (10.5%). Fabaceae (38.37%) and Rubiaceae (34.18%) were the families with the highest pollen frequencies. There were also found 34 unique pollen types, i.e. types that only occur on a given month of the year which may be characterised as seasonal indicators for flowering species and thus infer data on their phenology. The results obtained were not enough to determine the botanical origin of the resins; however the wide variety of pollen types found in the propolis samples indicated a broad interaction between bees and plants and contributed toward the phytogeographic characterisation of the propolis.

A própolis é uma substância resinosa coletada por abelhas de diferentes partes de uma planta, portanto, sua qualidade é relacionada à sua origem botânica. O objetivo deste trabalho foi verificar se os tipos polínicos encontrados indicam a origem botânica de suas resinas e contribuir com o conhecimento da relação destas abelhas com a vegetação do entorno do meliponário. Foram realizadas 31 coletas ao longo de 12 meses, com intervalo de sete dias entre elas. Os grãos de pólen foram extraídos da própolis e utilizados para confecção de lâminas para microscopia, posteriormente procedeu-se a identificação, contabilização e determinação das classes de frequência. Foram encontrados 94 tipos polínicos oriundos de 35 famílias botânicas. Borreria verticillata (34,17%) foi o tipo polínico mais frequente, seguido por Anadenanthera sp. (13,65%) e Mimosa caesalpiniifolia (10,5%). Fabaceae (38,37%) e Rubiaceae (34,18%) foram as famílias que apresentaram as maiores frequências polínicas. Foram encontrados também 34 tipos polínicos exclusivos, ou seja tipos ocorrentes somente em um determinado mês do ano, podendo ser indicadores da caracterização sazonal de floração das espécies e assim inferir dados sobre sua fenologia. Os resultados obtidos não possibilitaram a determinação da origem botânica das resinas, entretanto a grande variedade de tipos polínicos encontrados nas amostras de própolis indicou uma ampla interação entre as abelhas e as plantas e contribuíram para a caracterização fitogeográfica da própolis.

Fenologia e biologia reprodutiva de duas espécies de Byrsonima Rich. (Malpighiaceae) em área de Cerrado no Nordeste do Brasil / Phenology and reproductive biology of two species of Byrsonima Rich. (Malpighiaceae) in Cerrado area in Northeastern Brazil

O conhecimento dos padrões fenológicos e da biologia floral, a determinação do papel dos vetores de fluxo de pólen, além do entendimento do sistema reprodutivo, são pontos fundamentais para a compreensão da biologia reprodutiva das espécies. Diante disso, o sistema reprodutivo, a fenologia da floração e os insetos visitantes de Byrsonima umbellata Mart. e B. rotunda Griseb. foram estudados em uma área de Cerrado, no município de Urbano Santos, Estado do Maranhão. Byrsonima umbellata apresenta longo período de floração (oito meses) e B. rotunda possui floração curta (um mês). Em ambas as espécies as flores são hermafroditas e as anteses diurnas. Byrsonima umbellata é facultativamente auto-incompatível, apresentando maior produção de frutos através da polinização cruzada (46,6%), e B. rotunda é autocompatível, com produção de frutos em todos os experimentos, inclusive através da agamospermia (60%), entretanto a maior produção ocorreu por geitonogamia (90%). Foram observadas 42 e 16 espécies de abelhas nas flores de B. umbellata e B. rotunda, respectivamente. Centris aenea Lepeletier e C. (Trachina) sp.n. foram consideradas os polinizadores mais eficientes em flores de B. umbellata e C. aenea de B. rotunda. As duas espécies de Byrsonima apresentam importante função ecológica, pois representam importantes fontes de recursos a diversas espécies de abelhas em períodos de déficit de floração no ambiente estudado.

The knowledge of the phenology patterns and of the floral biology, the determination of the role of the vectors of pollen flow, besides the understanding of the reproductive system, are fundamental points for the understanding of the reproductive biology of the species. The pollination ecology, reproductive system, flowering phenology and floral visitors of Byrsonima umbellata Mart. and B. rotunda Griseb. were studied in a Cerrado area, at Urbano Santos municipality, Maranhão State. B. umbellata presented extended flowering period (eight months) and B. rotunda showed brief flowering period (one month). The species had hermaphroditic flowers with diurnal anthesis. B. umbellata is facultatively self-incompatible, showing higher fruit production through cross-pollinators (46.6%), and B. rotunda is mainly self-compatible, with fruit production in all treatments, even through agamospermy (60%), although higher production was achieved in geitonogamy (90%). We observed 42 and 16 species of bees in B. umbellata and B. rotunda flowers, respectively. Centris aenea and C. (Trachina) sp.n. were considered the main pollinators of B. umbellata flowers and C. aenea of B. rotunda. Both Byrsonima species present important ecological function, representing important resources to several species of bees during flowering season deficit in the studied environment.

Espectro polínico de mel de tiúba (Melipona fasciculata Smith, 1854, Hymenoptera, Apidae) / Pollen spectrum of honey of "tiúba" (Melipona fasciculata Smith, 1854, Hymenoptera, Apidae)

O espectro polínico do mel de Melipona fasciculata Smith foi analisado com o objetivo de identificar os recursos nectaríferos utilizados por essa espécie. A identificação das plantas visitadas foi realizada com base na análise dos tipos polínicos encontrados em 12 amostras de mel coletadas, mensalmente, em uma colônia localizada no município de Palmeirândia, na área da Baixada Ocidental Maranhense (02º40'47,6S, 44º52'39,8"W), Brasil. As análises quantitativas e qualitativas foram realizadas com o objetivo de determinar as porcentagens e classes de frequência dos tipos polínicos presentes nas amostras de mel. Foram encontrados 45 tipos polínicos, sendo Pontederia parviflora Alexander (Pontederiaceae), espécie mais frequente em todo o período de amostragem (38,6 por cento), pólen dominante em Outubro (86 por cento), Junho (85 por cento), Julho (76 por cento), Agosto (49 por cento) e Setembro (51 por cento) e pólen acessório em Dezembro, Janeiro e Março. Mimosa caesalpiniifolia Benth (Mimosaceae) foi a segunda espécie mais frequente (22,8 por cento) sendo pólen dominante em Novembro (46 por cento), Abril (74 por cento) e Maio (72 por cento). Myrcia eximia DC (Myrtaceae) foi considerada pólen isolado importante. As famílias mais representativas no espectro polínico das amostras de mel foram Pontederiaceae e Mimosaceae. 50 por cento dos méis foram biflorais, havendo também méis monoflorais (41,7 por cento) e heteroflorais (8,3 por cento).

The pollen spectrum of honey of the Melipona fasciculata was analyzed aiming to elucidate the nectariferous resources used by this species. The identification of the visited plants was based upon the analysis of the pollen spectrum of 12 honey samples collected in one meliponarium located in Palmeirândia county, lowland area of Maranhão State, Brazil (02º40'47,6S, 44º52'39,8"W). The quantitative and qualitative analysis of honey samples was conducted in order to determine the pollen type percentages and frequency classes. Forty-five pollen types were found, being Pontederia parviflora Alexander (Pontederiaceae) the most frequent species during period of sampling (38.6 percent) and considered dominant pollen in October (86 percent), June (85 percent), July (76 percent), August (49 percent) and September (51 percent) and accessory pollen in December, January and March. Mimosa caesalpiniifolia Benth (Mimosaceae) was the second most frequent species (22.8 percent) and was a dominant pollen in November (46 percent), April (74 percent) and May (72 percent). Myrcia eximia DC. (Myrtaceae) was considered important isolated pollen. The most representative families found in the pollen spectrum of the honey samples were Pontederiaceae and Mimosaceae. 50 percent of honey samples was bifloral, but there were also monofloral (41.7 percent) and heterofloral (8.3 percent) honeys.

Bee community of a beach dune ecosystem on Maranhão Island, Brazil

The bee-plant community in a beach dune ecosystem in north-eastern of Brazil was studied concerning phenology and floral preference. The bees visited thirty-three species of 20 families of plants. The most visited species were Vernonia arenaria (Asteraceae), Chamaecrista hispidula (Caesalpiniaceae), Passiflora foetida (Passifloraceae) and Turnera melochioides (Turneraceae). Fifty-five percent of plants presented an annual or long flowering period (from 5 to 7 months). The largest number of species blooming was observed from March to August (dry season), corresponding to the period of greatest abundance and diversity of bees. Based on the range of floral sources used by the dominant bees, three guilds of bees were noted: bees with a restricted range of floral sources: Melitoma segmentaria, Centris tarsata, Centris flavifrons, Ceratinula sp.; moderate generalists: Megachile (Leptorachis) sp., Euglossa cordata, Augochlorella sp., Eulaema nigrita and Xylocopa frontalis; and generalists: Xylocopa cearensis, Apis mellifera, Exomalopsis analis and Pseudaugochloropsis pandora.

A comunidade de abelhas silvestres de um ecossistema de dunas de praia do nordeste do Brasil foi estudada quanto a fenologia e preferência por recursos florais. As abelhas visitaram trinta e três espécies de 20 familias de plantas. As espécies mais visitadas foram Vernonia arenaria (Asteraceae), Chamaecrista hispidula (Caesalpiniaceae), Passiflora foetida (Passifloraceae) e Turnera melochioides (Turneraceae). Cinquenta e cinco porcento das plantas apresentaram um padrão de florescimento anual ou longo (de 5 a 7 meses). O maior número de espécies floridas foi observada de março a agosto (estação seca), que é o período de maior abundância e diversidade de abelhas. Com base na utilização dos recursos florais pelas abelhas predominantes, três guildas foram observadas: abelhas com uma utilização restrita de recursos polínicos: Melitoma segmentaria, Centris tarsata, Centris flavifrons, Ceratinula sp.; moderadamente generalistas: Megachile (Leptorachis) sp., Euglossa cordata, Augochlorella sp., Eulaema nigrita e Xylocopa frontalis; e generalistas: Xylocopa cearensis, Apis mellifera, Exomalopsis analis e Pseudaugochloropsis pandora.

Espécies novas de Trigonisca Moure (Hymenoptera, Apidae, Apinae) / New species of Trigonisca Moure (Hymenoptera, Apidae, Apinae)

Algumas espécies novas de Meliponini do gênero Trigonisca Moure, 1950 (Hymenoptera, Apidae, Apinae) do Brasil e Panamá são descritas: T. roubiki sp. nov. (Panamá), T. variegatifrons sp. nov. (Brasil: RO, PA, MT), T. vitrifrons sp. nov. (Brasil: AM, PA), T. unidentata sp. nov. (Brasil: AM), T. meridionalis sp. nov. (Brasil: PA, MA, MT, MG, SP), T. bidentata sp. nov. (Brasil: RO), T. extrema sp. nov. (Brasil: AM) e T. hirticornis sp. nov. (Brasil: RO, PA); e são apresentados novos registros geográficos de T. flavicans (Moure, 1950), T. intermedia Moure, 1989, T. dobzhanskyi (Moure, 1950), T. ceophloei (Schwarz, 1938), T. nataliae (Moure, 1950) e T. pediculana (Fabricius, 1804) e uma chave para identificação das espécies.

Some new Meliponini species of the genus Trigonisca Moure, 1950 (Hymenoptera, Apidae, Apinae) from Brazil and Panamá are described: T. roubiki sp. nov. (Panamá), T. variegatifrons sp. nov. (Brazil: RO, PA, MT), T. vitrifrons sp. nov. (Brazil: AM, PA), T. unidentata sp. nov. (Brazil: AM), T. meridionalis sp. nov. (Brazil: PA, MA, MT, MG, SP), T. bidentata sp. nov. (Brazil: RO), T. extrema sp. nov. (Brazil: AM) and T. hirticornis sp. nov. (Brazil: RO, PA); additional geographic records from T. flavicans (Moure, 1950), T. intermedia Moure, 1989, T. dobzhanskyi (Moure, 1950), T. ceophloei (Schwarz, 1938), T. nataliae (Moure, 1950) and T. pediculana (Fabricius, 1804) and an identification key for species are presented.