Evidence of polygamy in the socially monogamous Amazonian fish Arapaima gigas (Schinz, 1822) (Osteoglossiformes, Arapaimidae)

Arapaima gigas is one of the largest freshwater fishes of the world. It is socially monogamous, forming pairs, constructing a nest and providing parental care. We performed a paternity analysis under three scenarios in captive, semi-natural and natural areas using 10 microsatellite markers. As a positive control, we analyzed three pairs and their offspring isolated individually in artificial breeding ponds (a priori very high probability of monogamy). We then analyzed two samples of offspring from large artificial ponds with multiple adults but only one reproductive pair (a priori high probability of monogamy), two samples from semi-natural breeding station with multiple adults but only one reproductive pair (a priori high probability of monogamy), and a sample from a natural lake with multiple adults, some potentially breeding (a priori medium probability of monogamy). Analysis of patterns of Mendelian heredity suggested an extra-pair contribution for all broods except the positive controls. Similarly, results based on multilocus analysis estimated at least two sib-groups per nest. These results reject monogamy as a system of breeding in Arapaima gigas. From a management perspective, this behavior may be exploited to maintain genetic diversity in captive and as well in wild populations of Arapaima gigas.

O pirarucu Arapaima gigas é um dos maiores peixes de água doce do mundo. É socialmente monogâmico, forma casais, constrói ninhos e fornece cuidado parental. Com o objetivo de acessar o sistema de acasalamento do pirarucu, analisamos três cenários: em áreas de cativeiro, semi-naturais e naturais, utilizando 10 marcadores microssatélites. Como controle positivo, analisamos três casais e suas ninhadas isolados em açudes individuais (probabilidade a priori muito alta de monogamia). A seguir, analisamos duas amostras de ninhadas de um açude com vários adultos, mas somente um casal reprodutivo (probabilidade a priori alta de monogamia), duas amostras de estação de criação semi-natural com vários adultos mas somente um casal reprodutivo (probabilidade a priori alta de monogamia), e uma amostra de lago natural com vários adultos alguns potencialmente em fase de reprodução (probabilidade a priori média de monogamia). Análises de padrões mendelianos de hereditariedade sugerem contribuição extra-par para todas as ninhadas, exceto as do controle positivo. Similarmente, resultados baseados em análises multilocus realizadas no programa KINALYZER estimaram pelo menos dois grupos-irmãos por ninhada. Nossos resultados rejeitam a monogamia como sistema de acasalamento em Arapaima gigas. Da perspectiva de manejo, esse comportamento pode ser explorado para manter a diversidade genética em cativeiro assim como em populações naturais de Arapaima gigas.

Conservation strategies for Arapaima gigas (Schinz, 1822) and the Amazonian várzea ecosystem

In the present study we report a spatial autocorrelation analysis of molecular data obtained for Arapaima gigas, and the implication of this study for conservation and management. Arapaima is an important, but critically over-exploited giant food fish of the Amazonian várzea. Analysis of 14 variable microsatellite loci and 2,347 bp of mtDNA from 126 individuals sampled in seven localities within the Amazon basin suggests that Arapaima forms a continuous population with extensive genetic exchange among localities. Weak effect of isolation-by-distance is observed in microsatellite data, but not in mtDNA data. Spatial autocorrelation analysis of genetic and geographic data suggests that genetic exchange is significantly restricted at distances greater than 2,500 km. We recommend implementing a source-sink metapopulation management and conservation model by proposing replicate high quality várzea reserves in the upper, central, and lower Amazon basin. This conservation strategy would: 1) preserve all of the current genetic diversity of Arapaima; 2) create a set of reserves to supply immigrants for locally depleted populations; 3) preserve core várzea areas in the Amazon basin on which many other species depend. We stress that conservation strategies should not only preserve current genetic diversity, but also the evolutionary processes which have generated the observed patterns.

No presente estudo, é descrita uma análise de autocorrelação espacial de dados moleculares obtidos para Arapaima gigas e a implicação deste estudo para sua conservação e manejo. Arapaima é uma espécie de peixe gigante da várzea Amazônica de grande importância econômica, e criticamente sobre-explorada. A análise de 14 locos microssatélites e de 2.347 pb do DNAmt de 126 indivíduos amostrados em sete localidades na bacia Amazônica sugere que Arapaima forma uma população contínua com grande fluxo genético entre localidades. Um pequeno efeito de isolamento por distância é observado através dos dados de microssatélites, mas não através dos dados de DNAmt. A análise de autocorrelação espacial de dados genéticos e geográficos sugere que o fluxo gênico é significativamente restrito em distâncias maiores que 2.500 km. É recomendada a implementação de um modelo de manejo e conservação de metapopulação no padrão doador-receptor, replicando as reservas de várzea na bacia Amazônica superior, central e inferior. Esta estratégia de conservação iria: 1) preservar toda a atual diversidade genética da Arapaima; 2) criar um conjunto de reservas para fornecer imigrantes para populações locais reduzidas; 3) preservar áreas centrais de várzea na bacia Amazônica das quais diversas outras espécies dependem. Estratégias de conservação não deveriam somente preservar a atual diversidade genética, mas também os processos evolutivos que têm gerado os padrões observados.

Conservation strategies for Arapaima gigas (Schinz, 1822) and the Amazonian várzea ecosystem

In the present study we report a spatial autocorrelation analysis of molecular data obtained for Arapaima gigas, and the implication of this study for conservation and management. Arapaima is an important, but critically over-exploited giant food fish of the Amazonian várzea. Analysis of 14 variable microsatellite loci and 2,347 bp of mtDNA from 126 individuals sampled in seven localities within the Amazon basin suggests that Arapaima forms a continuous population with extensive genetic exchange among localities. Weak effect of isolation-by-distance is observed in microsatellite data, but not in mtDNA data. Spatial autocorrelation analysis of genetic and geographic data suggests that genetic exchange is significantly restricted at distances greater than 2,500 km. We recommend implementing a source-sink metapopulation management and conservation model by proposing replicate high quality várzea reserves in the upper, central, and lower Amazon basin. This conservation strategy would: 1) preserve all of the current genetic diversity of Arapaima; 2) create a set of reserves to supply immigrants for locally depleted populations; 3) preserve core várzea areas in the Amazon basin on which many other species depend. We stress that conservation strategies should not only preserve current genetic diversity, but also the evolutionary processes which have generated the observed patterns.

No presente estudo, é descrita uma análise de autocorrelação espacial de dados moleculares obtidos para Arapaima gigas e a implicação deste estudo para sua conservação e manejo. Arapaima é uma espécie de peixe gigante da várzea Amazônica de grande importância econômica, e criticamente sobre-explorada. A análise de 14 locos microssatélites e de 2.347 pb do DNAmt de 126 indivíduos amostrados em sete localidades na bacia Amazônica sugere que Arapaima forma uma população contínua com grande fluxo genético entre localidades. Um pequeno efeito de isolamento por distância é observado através dos dados de microssatélites, mas não através dos dados de DNAmt. A análise de autocorrelação espacial de dados genéticos e geográficos sugere que o fluxo gênico é significativamente restrito em distâncias maiores que 2.500 km. É recomendada a implementação de um modelo de manejo e conservação de metapopulação no padrão doador-receptor, replicando as reservas de várzea na bacia Amazônica superior, central e inferior. Esta estratégia de conservação iria: 1) preservar toda a atual diversidade genética da Arapaima; 2) criar um conjunto de reservas para fornecer imigrantes para populações locais reduzidas; 3) preservar áreas centrais de várzea na bacia Amazônica das quais diversas outras espécies dependem. Estratégias de conservação não deveriam somente preservar a atual diversidade genética, mas também os processos evolutivos que têm gerado os padrões observados.