Mammals in São Paulo State: diversity, distribution, ecology, and conservation / Mamíferos do Estado de São Paulo: diversidade, distribuição, ecologia e conservação

Abstract Mammals are charismatic organisms that play a fundamental role in ecological functions and ecosystem services, such as pollination, seed dispersal, nutrient cycling, and pest control. The state of São Paulo represents only 3% of the Brazilian territory but holds 33% of its mammalian diversity. Most of its territory is dominated by agriculture, pastures, and urban areas which directly affect the diversity and persistence of mammals in the landscape. In addition, São Paulo has the largest port in Latin America and the largest offshore oil reservoir in Brazil, with a 600 km stretch of coastline with several marine mammal species. These human-made infrastructures affect the diversity, distribution, ecology, and the future of mammals in the state. Here, we answer five main questions: 1) What is the diversity of wild mammals in São Paulo state? 2) Where are they? 3) What is their positive and negative impact on human well-being? 4) How do mammals thrive in human-modified landscapes? 5) What is the future of mammals in the state? The state of São Paulo holds 255 species of native mammals, with four endemic species, two of them globally endangered. At least six species (two marsupials, Giant otter, Pampas deer, Brazilian dwarf brocket deer, and Giant armadillo) were extirpated from the state due to hunting and habitat loss. The intense human land use in the state forced many mammalian species to change their diet to cope with the intense fragmentation and agriculture. Large-scale monoculture has facilitated the invasion of exotic species such as wild boars (javali) and the European hare. Several "savanna-dwelling" species are expanding their ranges (Maned wolf, Brocket deer) over deforested areas and probably reflect changes towards a drier climate. Because the state has the largest road system, about 40,000 mammals from 33 species are killed per year in collisions causing an economic loss of 12 million dollars/year. The diversity of mammals is concentrated in the largest forest remnants of Serra do Mar and in the interior of the State, mainly in the regions of Ribeirão Preto and Jundiaí. Sampling gaps are concentrated throughout the interior of the state, particularly in the northwest region. Wild mammals play a fundamental role in many ecosystem services, but they can also be a concern in bringing new emergent diseases to humans. Although the taxonomy of mammals seems to be well known, we show that new species are continuously being discovered in the state. Therefore, continuous surveys using traditional and new technologies (eDNA, iDNA, drones), long-term population monitoring, investigation of the interface of human-wildlife conflict, and understanding of the unique ecosystem role played by mammals are future avenues for promoting sustainable green landscapes allied to human well-being in the state. The planting of forest or savanna corridors, particularly along with major river systems, in the plateau, controlling illegal hunting in the coastal areas, managing fire regimes in the Cerrado, and mitigating roadkill must be prioritized to protect this outstanding mammal diversity.

Resumo Os mamíferos são organismos carismáticos que desempenham um papel fundamental na função ecológica e nos serviços ecossistêmicos, como polinização, dispersão de sementes, ciclagem de nutrientes e controle de pragas. O Estado de São Paulo representa apenas 3% do território brasileiro, mas detém 33% da diversidade de mamíferos. A maior parte de seu território é dominado pela agricultura, pastagens e áreas urbanas que afetam diretamente a diversidade e a persistência dos mamíferos na paisagem. Além disso, São Paulo possui o maior porto da América Latina e o maior reservatório de petróleo costeiro do Brasil, com 600 km de extensão de litoral com diversas espécies de mamíferos marinhos. Essas infraestruturas afetam a diversidade, distribuição, ecologia e o futuro dos mamíferos no estado. Aqui, respondemos cinco perguntas principais: 1) Qual é a diversidade de mamíferos silvestres no Estado de São Paulo? 2) Onde eles ocorrem? 3) Qual é o seu impacto positivo e negativo no bem-estar humano? 4) Como os mamíferos persistem em paisagens modificadas pelo homem? 5) Qual é o futuro dos mamíferos no estado? O estado de São Paulo possui 255 espécies de mamíferos nativos, com quatro espécies endêmicas, duas delas globalmente ameaçadas de extinção. Pelo menos seis espécies (dois marsupiais, ariranha, veado-campeiro, veado-cambuta e tatu-canastra) foram extirpadas do estado devido à caça e perda de habitat. O intenso uso humano da terra no estado forçou muitas espécies de mamíferos a mudar sua dieta para lidar com a intensa fragmentação e agricultura. A monocultura em larga escala facilitou a invasão de espécies exóticas, como porcos selvagens (javaporco) e a lebre europeia. Várias espécies de áreas abertas estão expandindo suas áreas de distribuição (lobo-guará, veado-catingueiro) sobre áreas desmatadas e provavelmente refletem mudanças em direção a um clima mais seco. Como o estado possui o maior sistema rodoviário do Brasil, cerca de 40 mil mamíferos de 33 espécies são mortos por ano em colisões, causando um prejuízo econômico de 12 milhões de dólares/ano. A diversidade de mamíferos está concentrada nos maiores remanescentes florestais da Serra do Mar e no interior do Estado, principalmente nas regiões de Ribeirão Preto e Jundiaí. As lacunas amostrais estão concentradas em todo o interior do estado, principalmente na região noroeste. Os mamíferos silvestres desempenham um papel fundamental em muitos serviços ecossistêmicos, mas também podem ser uma preocupação em trazer novas doenças emergentes para as populações humanas. Embora a taxonomia de mamíferos pareça ser bem conhecida, mostramos que novas espécies estão sendo continuamente descobertas no estado. Portanto, pesquisas usando tecnologias tradicionais e novas (eDNA, iDNA, drones), monitoramento populacional de longo prazo, a investigação da interface do conflito homem-vida selvagem e a compreensão do papel único no ecossistema desempenhado pelos mamíferos são um caminho futuro para promover uma paisagem verde sustentável aliada ao bem-estar humano no estado. O plantio de corredores florestais ou de cerrado, principalmente junto aos principais sistemas fluviais, no planalto, o controle da caça ilegal nas áreas costeiras, o manejo dos regimes de fogo no Cerrado e a mitigação dos atropelamentos devem ser uma prioridade para proteger essa notável diversidade de mamíferos.

Non-volant mammals from Núcleo Santa Virgínia, Serra do Mar State Park, São Paulo, Brazil / Mamíferos não voadores do Núcleo Santa Virgínia, Parque Estadual da Serra do Mar, São Paulo, Brazil

This study presents data on the composition and species richness of non-flying mammals in the northern part of the Parque Estadual da Serra do Mar, called Núcleo Santa Virgínia (NSV - around 17000 hectares of Atlantic Forest), São Paulo state, southeastern Brazil. The species list was based on ca. 660 km of line-transects, 25512 hours of cameras traps, 7740 trap.nights for small mammals, and 394 track-station.days, as well as occasional records and registers from local people (period 2002 to 2009). Based on these complementary methods, a total of 58 species were recorded from the 85-104 possible. Eighteen taxa are listed in the Brazilian endangered species list, 29 in the state list. The high species richness of non-volant mammals and the presence of threatened species show the importance of NSV for the conservation of Atlantic Forest mammals.

Este estudo apresenta dados de composição e riqueza de espécies de mamíferos não voadores da porção norte do Parque Estadual da Serra do Mar, que corresponde è região do núcleo Santa Virgínia (NSV - cerca de 17.000 hectares de Floresta Atlântica), estado de São Paulo, sudeste do Brasil. A listagem de espécies foi elaborada durante o período de 2002 a 2009, por meio de ca. 660 km de transecções lineares, 25.512 horas de armadilha fotográfica, 394 armadilhas-de-pegada.dia, registros ocasionais e relatos de moradores da região (entrevistas) para mamíferos de médio e grande porte, e 7.740 armadilhas.noite para pequenos mamíferos. Foram registradas 58 espécies de 85-104 de possível ocorrência dada suas potenciais distribuições. Dezoito espécies fazem parte da lista nacional da fauna ameaçada de extinção e 29 da lista estadual. A elevada riqueza de mamíferos não voadores com a presença de várias espécies ameaçadas, indica a importância do NSV para conservação da mastofauna regional.

Mamíferos não voadores do Parque Estadual Carlos Botelho, Continuum florestal do Paranapiacaba / Non-volant mammals of Carlos Botelho State Park, Paranapiacaba Forest Continuum

A Mata Atlântica é o bioma melhor conhecido em relação à mastofauna no Brasil, contudo ainda assim apresenta uma série de lacunas de conhecimento sobre a persistência e distribuição de espécies, o que representa um risco adicional à conservação de mamíferos. Neste trabalho, através da coleta de dados por diferentes métodos - armadilhas fotográficas, censos diurnos, registro de vestígios, armadilhas de queda e captura viva - ao longo de oito anos (2004-2012), foi realizado o inventário da mastofauna não voadora do Parque Estadual Carlos Botelho (SP). No total foram registradas 53 espécies, sendo 12 espécies ameaçadas regionalmente e uma exótica (Lepus europaeus), com a presença da maioria dos mamíferos esperados para o Continuum Florestal da Serra do Paranapiacaba. A comunidade de mamíferos não voadores quase completa, e a presença de espécies ameaçadas reforçam o papel desta área protegida para a conservação de mamíferos na Mata Atlântica. Embora, a extinção local de uma espécie, Tayassu pecari, alerte para a necessidade de medidas efetivas de proteção.

The Atlantic Forest is one of the most studied Brazilian biomes in relation to its mammalian fauna. However, there is still a series of gaps of knowledge about the distribution and persistence of some of these species which prevents taking adequate conservation measures to better protect the mammals. In order to make the inventory of the non-volant mammalian fauna of the Carlos Botelho State Park (SP), we compiled data of camera trapping, diurnal census, track records, pitfall and live trapping collected over 8 years (2004-2012). We registered a total of 53 species, of which 12 are regionally threatened and one is an exotic species (Lepus europaeus), including the presence of most mammal species expected for the Paranapiacaba Forest Continuum. The high non-volant mammals species richness allied to the presence of threatened species, strengthen the role of this protected area for mammal conservation in the Atlantic Forest. Although, the local extinction of one species, Tayassu pecari, alert to the need for effective measures of protection.

A Survey of mid and large bodied mammals in Núcleo Caraguatatuba, Serra do Mar State Park, Brazil / Mastofauna de médio e grande porte na Núcleo Caraguatatuba, Parque Estadual Serra do Mar, SP, Brasil

We applied complementary survey techniques to obtain a baseline species list of mid and large bodied mammals in Núcleo Caraguatatuba, Serra do Mar State park, Brazil. Between May and September 2011 we surveyed the community of mid and large bodied mammals using diurnal line transect census (212.4 km), camera-traps (223.2 camera-trap days) and track-stations (478 track-station days). A total of 18 species were recorded from 14 families in eight orders. We recorded the presence of seven species considered threatened in the State of São Paulo, including Primates (Brachyteles arachnoides), Artiodactyla (Mazama cf. americana and Tayassu pecari), Carnivora (Leopardus pardalis, Leopardus tigrinus and Puma concolor) and Perissodactyla (Tapirus terrestris). Based on extrapolated (First order jackknife) species richness estimates we predict that there are between 19 and 32 species of mid and large bodied mammals in the Núcleo. Our revised Mammal Priority Index ranked Núcleo Caraguatatuba as being of medium overall importance for the conservation of mid and large bodied mammals in the Atlantic Forest. Combined with the number and diversity of species recorded, our results demonstrate that this Núcleo is an important area for mammal conservation.

Nós aplicamos técnicas de amostragem complementares para obter uma lista de espécies de mamíferos de médio e grande porte no Núcleo Caraguatatuba, Parque Estadual da Serra do Mar, Brasil. As amostragens de campo realizaram-se nos meses de Maio e Setembro de 2011. Utilizou-se, censo ao longo de transectos (212,4 km), armadilhas fotográficas (223,2 armadilhas-dias) e armadilhas de pegadas (478 armadilhas-dias). Foram obtidos registros de 18 espécies, pertencentes a 14 famílias e oito ordens. Nós registramos a presença de sete espécies consideradas ameaçadas no Estado de São Paulo, incluindo primatas (Brachyteles arachnoides), Artiodactyla (Mazama americana e Tayassu pecari), Carnivora (Leopardus pardalis, Leopardus tigrinus e Puma concolor) e Perissodactyla (Tapirus terrestris). Com base em numa extrapolação da riqueza de espécies ("First order jackknife") nós prevemos que existem entre 19 e 32 espécies de mamíferos de médio e grande porte no Núcleo. Nosso "Mammal Priority Index" classificou o Núcleo Caraguatatuba como uma área de importância "média" para a conservação de mamíferos de médio e grande porte na Mata Atlântica. Combinado com o número e a diversidade de espécies registradas, nossos resultados demonstram que este Núcleo é uma área importante para a conservação de mamíferos no Estado.

Diversity of functional traits of fleshy fruits in a species-rich Atlantic rain forest / Diversidade de características funcionais dos frutos carnosos em uma área de Mata Atlântica

Production of vertebrate-dispersed fruits is the most common strategy of tropical woody plants to disperse their seeds. Few studies have documented community-wide variation of fruit morphology and chemistry of vertebrate-dispersed fruits in species-rich tropical communities. We examined the functional diversity of fruit morphological and chemical traits of 186 species representing 57 plant families in an undisturbed lowland plant community in the Atlantic rain forest of SE, Brazil. We were particularly interested in associating morphological and chemical fruit traits to their main seed dispersers, either birds, mammals or 'mixed' (i.e. fruits eaten by birds and mammals). The morphological and chemical traits of fruits at the study site generally resemble the patterns observed in fruits worldwide. Bird fruits tend to be smaller than mammal fruits, being colored black or red, whereas mammal fruits are often yellow or green. Mammal fruits are more variable than bird fruits in relation to morphological traits, while the reverse is true for chemical traits. Mixed fruits resemble bird fruits in the patterns of variation of morphological and chemical traits, suggesting that they are primarily bird-dispersed fruits that are also exploited by mammals. Mixed fruits are common in tropical forests, and represent an excellent opportunity to contrast the effectiveness of different functional groups of frugivores dispersing the same plant species.

A produção de frutos carnosos é a estratégia mais comum adotada por plantas arbóreas tropicais para dispersar suas sementes. Poucos estudos têm documentado variações em nível de comunidade na morfologia e composição química de frutos carnosos em comunidades tropicais ricas em espécie. Nós examinamos a diversidade funcional das características morfológicas e químicas dos frutos de 186 espécies, representando 57 famílias de plantas em uma área de planície coberta por Mata Atlântica bem preservada no sudeste do Brasil. Estávamos particularmente interessados em associar as características morfológicas e químicas dos frutos a seus principais dispersores de sementes: aves, mamíferos ou "misto" (i.e. frutos consumidos por aves e mamíferos). As características morfológicas e químicas dos frutos no geral se assemelharam a padrões observados em outras partes do mundo. Frutos consumidos por aves tendem a ser menores do que os frutos de mamíferos, apresentando predominantemente cor preta ou vermelha, enquanto os frutos de mamíferos são geralmente amarelos ou verdes. Frutos consumidos por mamíferos são mais variáveis do que os frutos de aves em relação às características morfológicas, enquanto o inverso é verdadeiro para as características químicas. Frutos "mistos" assemelham-se aos frutos consumidos exclusivamente por aves em relação aos padrões de variação das características morfológicas e químicas, o que sugere serem eles frutos primariamente ornitocóricos que são também explorados por mamíferos. Frutos "mistos" são comuns em florestas tropicais e representam excelente oportunidade para contrastar a efetividade de diferentes grupos funcionais de frugívoros ao dispersar a mesma espécie de planta.

Mudanças no Código Florestal e seu impacto na ecologia e diversidade dos mamíferos no Brasil / Forest legislative changes and their impacts on mammal ecology and diversity in Brazil

Os ecossistemas florestais do Brasil abrigam um dos mais altos níveis de diversidade de mamíferos da Terra, e boa parte dessa diversidade se encontra nas áreas legalmente protegidas em áreas de domínio privado. As reservas legais (RLs) e áreas de proteção permanente (APPs) representam estratégias importantes para a proteção e manutenção dessa diversidade. Mudanças propostas no Código Florestal certamente trarão efeitos irreversíveis para a diversidade de mamíferos no Brasil. Os mamíferos apresentam papéis-chave nos ecossistemas, atuando como polinizadores e dispersores de sementes. A extinção local de algumas espécies pode reduzir os serviços ecológicos nas RLs e APPs. Outra consequência grave da redução de áreas de vegetação nativa caso a mudança no Código Florestal seja aprovada será o aumento no risco de transmição de doenças, trazendo sério problemas a saúde pública no Brasil.

Forest ecosystems within Brazil host one of the highest levels of mammalian diversity on Earth, much of which within legally required forest set-asides in private landholdings. The Legal Reserves (RLs) and Permanent Protected Areas (APPs) of the Brazilian Forest Code provide an important strategy to maintain this diversity. Yet a proposed amendment to Brazil's 1965 forestry code would reduce protection of Brazil's forests, including the Amazon and the Atlantic forest, and bring irreversible detrimental effects to mammal diversity. Mammals are key components of forest ecosystem, providing important environmental services as pollinators, seed dispersers and ecosystem engineers. The local extinction of some species will negatively affect forest ecosystem service provisioning throughout the country. Another important effect of forest conversion within private properties, should the proposed changes happen, will be the emergence of new diseases, bringing serious public health problems in Brazil.

The Crab-eating Fox (Cerdocyon thous) as a secondary seed disperser of Eugenia umbelliflora (Myrtaceae) in a Restinga forest of southeastern Brazil / O chachorro do mato (Cerdocyon thous) como dispersor secundário de Eugenia umbelliflora (Myrtaceae) em uma floresta de Restinga no sudeste do Brasil

The crab-eating fox (Cerdocyon thous) exhibits a very generalist habit and fruits compose a large proportion of its diet. However, few studies evaluated the importance of this animal as seed disperser. In the Restinga forest, in the Atlantic forest of Brazil, C. thous consumes fruits of Eugenia umbelliflora, a Myrtaceae species, which is dispersed chiefly by birds. This study evaluated the effects of gut transit on seed germination, and size selection of E. umbelliflora fruits by the crab-eating fox. We did not find differences on germination rates between seeds dispersed by foxes and control ones, but seeds dispersed by foxes germinated faster, which may be important for plant recruitment. Seeds consumed by C. thous were smaller than those available on the ground, indicating selection for small fruits. Regardless of the selection of small fruits, C. thous appears to be an important secondary disperser of E. umbelliflora, distributing large quantities of viable seeds of this Myrtaceae in the Restinga forest.

O cachorro do mato (Cerdocyon thous) tem um hábito bastante generalista e frutos compõem uma grande proporção de sua dieta. No entanto, poucos estudos avaliaram a importância deste animal como dispersor de sementes. Na floresta de restinga da Mata Atlântica brasileira C. thous consome frutos de Eugenia umbelliflora, uma espécie de Myrtaceae, que é dispersa principalmente por aves. Este estudo avaliou o efeito da passagem das sementes pelo tubo digestivo na germinação das sementes e a seleção de tamanho de frutos de E. umbelliflora pelo cachorro do mato. Não houve diferença nas taxas de germinação entre as sementes dispersas pelo cachorro do mato e as sementes controle, mas as sementes dispersas pelo cachorro germinaram mais rápido, o que pode ser importante para o recrutamento das plantas. As sementes consumidas pelo cachorro do mato foram menores do que as sementes disponíveis no solo, indicando seleção por frutos menores. Apesar de selecionarem frutos menores, o cachorro do mato parece ser um importante dispersor secundário de E. umbelliflora, distribuindo grandes quantidades de sementes viáveis desta espécie de Myrtaceae na restinga.

Fenologia reprodutiva e disponibilidade de frutos de espécies arbóreas em mata ciliar no rio Formoso, Mato Grosso do Sul

Estudos fenológicos são importantes para o entendimento da dinâmica dos ecossistemas florestais, principalmente quando avaliam a disponibilidade de frutos para a fauna. As matas ciliares são formações vegetais que ocorrem ao longo dos cursos d'água e desempenham papel importante na formação dos corredores de fluxo gênico, podendo interligar populações vegetais que foram separadas pelo processo de fragmentação. O presente trabalho procurou entender como varia a fenologia reprodutiva e a disponibilidade de frutos de espécies arbóreas em mata ciliar do rio Formoso, município de Bonito, Mato Grosso do Sul, entre estações e ao longo de um ano. Foram feitas observações mensais em 29 espécies vegetais, 31 por cento anemocóricas e 68,9 por cento zoocóricas, das fenofases floração e frutificação, e estimada a produção de frutos por contagem no chão da floresta. A floração ocorreu principalmente na transição entre as estações seca e chuvosa e a frutificação na estação chuvosa e não apresentaram correlações significativas com a pluviosidade ou a temperatura, apesar do padrão sazonal. As espécies Attalea phalerata e Guibourtia hymenifolia destacaram-se pelo fornecimento de frutos para a fauna de frugívoros na estação seca, período de maior escassez de frutos na mata ciliar.