ABSTRACT
As a result of biodiversity and ecosystem service losses associated with biological invasions, there has been growing interest in basic and applied research on invasive species aiming to improve management strategies. Tradescantia zebrina is a herbaceous species increasingly reported as invasive in the understory of disturbed forest ecosystems. In this study, we assess the effect of spatial and seasonal variation on biological attributes of this species in the Atlantic Forest. To this end, we measured attributes of T. zebrina associated with plant growth and stress in the four seasons at the forest edge and in the forest interior of invaded sites in the Iguaçu National Park, Southern Brazil. The invasive plant had higher growth at the forest edge than in the forest interior and lower leaf asymmetry and herbivory in the winter than in the summer. Our findings suggest that the forest edge environment favours the growth of T. zebrina. This invasive species is highly competitive in the understory of semi-deciduous seasonal forests all over the year. Our study contributes to the management of T. zebrina by showing that the summer is the best season for controlling this species.
As perdas de biodiversidade e os seus serviços ecossistêmicos ocasionadas pelas invasões biológicas, têm despertado o interesse em pesquisas básicas e aplicadas sobre as espécies invasoras com o objetivo de buscar estratégias de manejo. Tradescantia zebrina é uma das herbáceas crescentemente relatadas como uma invasora no sub-bosque florestal de ecossistemas impactados. Neste estudo, nós estudamos o efeito da variação espacial e sazonal sobre atributos biológicos desta espécie na Floresta Atlântica. Assim, nós mensuramos atributos de T. zebrina associados com o crescimento vegetal e o estresse nas quatro estações do ano em borda e interior da floresta de locais invadidos no Parque Nacional do Iguaçu, Sul do Brasil. A planta invasora apresentou maior crescimento na borda florestal do que no interior. Adicionalmente, assimetria foliar e herbivoria obtidos no inverno foram menores quando comparados ao verão. Nossos achados sugerem que os ambientes de borda florestal favorecem o crescimento de T. zebrina. Esta espécie invasora é altamente competitiva no sub-bosque da Floresta Estacional Semidecídua durante o ano todo. Nosso estudo contribui com o manejo de T. zebrina mostrando que o verão é a melhor estação para o controle desta espécie.
Subject(s)
Weed Control , Plant Weeds/growth & development , Tradescantia/growth & developmentABSTRACT
Abstract As a result of biodiversity and ecosystem service losses associated with biological invasions, there has been growing interest in basic and applied research on invasive species aiming to improve management strategies. Tradescantia zebrina is a herbaceous species increasingly reported as invasive in the understory of disturbed forest ecosystems. In this study, we assess the effect of spatial and seasonal variation on biological attributes of this species in the Atlantic Forest. To this end, we measured attributes of T. zebrina associated with plant growth and stress in the four seasons at the forest edge and in the forest interior of invaded sites in the Iguaçu National Park, Southern Brazil. The invasive plant had higher growth at the forest edge than in the forest interior and lower leaf asymmetry and herbivory in the winter than in the summer. Our findings suggest that the forest edge environment favours the growth of T. zebrina. This invasive species is highly competitive in the understory of semi-deciduous seasonal forests all over the year. Our study contributes to the management of T. zebrina by showing that the summer is the best season for controlling this species.
Resumo As perdas de biodiversidade e os seus serviços ecossistêmicos ocasionadas pelas invasões biológicas, têm despertado o interesse em pesquisas básicas e aplicadas sobre as espécies invasoras com o objetivo de buscar estratégias de manejo. Tradescantia zebrina é uma das herbáceas crescentemente relatadas como uma invasora no sub-bosque florestal de ecossistemas impactados. Neste estudo, nós estudamos o efeito da variação espacial e sazonal sobre atributos biológicos desta espécie na Floresta Atlântica. Assim, nós mensuramos atributos de T. zebrina associados com o crescimento vegetal e o estresse nas quatro estações do ano em borda e interior da floresta de locais invadidos no Parque Nacional do Iguaçu, Sul do Brasil. A planta invasora apresentou maior crescimento na borda florestal do que no interior. Adicionalmente, assimetria foliar e herbivoria obtidos no inverno foram menores quando comparados ao verão. Nossos achados sugerem que os ambientes de borda florestal favorecem o crescimento de T. zebrina. Esta espécie invasora é altamente competitiva no sub-bosque da Floresta Estacional Semidecídua durante o ano todo. Nosso estudo contribui com o manejo de T. zebrina mostrando que o verão é a melhor estação para o controle desta espécie.
ABSTRACT
As a result of biodiversity and ecosystem service losses associated with biological invasions, there has been growing interest in basic and applied research on invasive species aiming to improve management strategies. Tradescantia zebrine is a herbaceous species increasingly reported as invasive in the understory of disturbed forest ecosystems. In this study, we assess the effect of spatial and seasonal variation on biological attributes of this species in the Atlantic Forest. To this end, we measured attributes of T. zebrina associated with plant growth and stress in the four seasons at the forest edge and in the forest interior of invaded sites in the Iguaçu National Park, Southern Brazil. The invasive plant had higher growth at the forest edge than in the forest interior and lower leaf asymmetry and herbivory in the winter than in the summer. Our findings suggest that the forest edge environment favours the growth of T. zebrina. This invasive species is highly competitive in the understory of semi-deciduous seasonal forests all over the year. Our study contributes to the management of T. zebrina by showing that the summer is the best season for controlling this species.
As perdas de biodiversidade e os seus serviços ecossistêmicos ocasionadas pelas invasões biológicas, têm despertado o interesse em pesquisas básicas e aplicadas sobre as espécies invasoras com o objetivo de buscar estratégias de manejo. Tradescantia zebrina é uma das herbáceas crescentemente relatadas como uma invasora no sub-bosque florestal de ecossistemas impactados. Neste estudo, nós estudamos o efeito da variação espacial e sazonal sobre atributos biológicos desta espécie na Floresta Atlântica. Assim, nós mensuramos atributos de T. zebrina associados com o crescimento vegetal e o estresse nas quatro estações do ano em borda e interior da floresta de locais invadidos no Parque Nacional do Iguaçu, Sul do Brasil. A planta invasora apresentou maior crescimento na borda florestal do que no interior. Adicionalmente, assimetria foliar e herbivoria obtidos no inverno foram menores quando comparados ao verão. Nossos achados sugerem que os ambientes de borda florestal favorecem o crescimento de T. zebrina. Esta espécie invasora é altamente competitiva no sub-bosque da Floresta Estacional Semidecídua durante o ano todo. Nosso estudo contribui com o manejo de T. zebrina mostrando que o verão é a melhor estação para o controle desta espécie.
Subject(s)
Ecosystem , Tradescantia , Trees , Brazil , ForestsABSTRACT
Abstract: Florivory can alter plant reproductive success by damaging sexual reproductive structures and disrupting plant-pollinator interactions through decreased flower attractiveness. Here, we report new records of the cactus Tacinga inamoena flower consumption by the Tropidurus hispidus lizard in the Brazilian Caatinga. We monitored 53 flowers from 11 T. inamoena individuals with camera traps over a 1-year period, totalling 450 camera-days of sample effort. We detected four florivory events. In three of these events, flowers were entirely consumed or had their reproductive structures severely damaged, leading to no fruit formation. Florivory events occurred in the morning, right after anthesis, in flowers near the ground, and lizards did not climb the cactus. Our results suggest that T. hispidus florivory on T. inamoena could have a negative impact on fruit set, since the consumed flowers were entirely destroyed. However, the long-term effects of florivory by lizards on T. inamoena reproductive success in the Caatinga still needs to be elucidated.
Resumo: A florivoria pode alterar o sucesso reprodutivo da planta através de danos às estruturas reprodutivas sexuais e interrupção das interações planta-polinizador por meio da diminuição da atratividade das flores. Aqui, relatamos novos registros de consumo de flores da cactácea opuntióide Tacinga inamoena pelo lagarto Tropidurus hispidus na Caatinga brasileira. Nós monitoramos 53 flores de 11 indivíduos de T. inamoena com armadilhas fotográficas por um período de um ano, totalizando 450 dias-câmera de esforço amostral. Detectamos quatro eventos de florivoria. Em três desses eventos, as flores foram totalmente consumidas ou tiveram suas estruturas reprodutivas severamente danificadas, não levando à formação de frutos. Os eventos de florivoria ocorreram pela manhã, logo após a antese, em flores próximas ao solo, e os lagartos não escalaram o cacto. Nossos resultados sugerem que a florivoria de T. hispidus em T. inamoena pode ter um impacto negativo na frutificação, uma vez que as flores consumidas foram totalmente destruídas. No entanto, os efeitos a longo prazo da florivoria por lagartos sobre o sucesso reprodutivo de T. inamoena na Caatinga ainda precisam ser elucidados.
ABSTRACT
Abstract This work evaluated the effect of seasonality on ant-plant interaction in a Seasonally Dry Tropical Forests, using as an ecological model the species Ipomoea carnea subs. fistulosa (Convolvulaceae). We performed systematic collection of ants, herbivores and leaves in marked plants, evaluated the efficiency of herbivorous capture by ants, and the effects of ant presence over the pollinator behavior and plant fitness in dry and rainy seasons. The presence of ants in the plants reduced the number of herbivores (dry season: F2.27=4.7617, p=0.0166; rainy season: F2.27=5.8655, p=0.0078). However, the capture efficiency was negatively affected by the presence of myrmecophilous larvae, so that the average of ants recruited on termite leaves was 2.06 ants per termite, the average recruitment of ants on larval leaves was 22.4 larva ants. In addition, the presence of ants reduced pollinator visits and promoted fruit reduction during the dry season (ANOVA: F = 3.44; p = 0.0653). In conclusion, the association with ants can result in a balance not always favorable to the host plant, and this result actually depends on abiotic (e.g. precipitation) and biotic factors (e.g. ant species composition and abundance, influence of other trophic levels and identity of associated herbivores).
Resumo Este trabalho avaliou o efeito da sazonalidade sobre a interação planta-formiga em uma Floresta Tropical Sazonal Seca, utilizando como modelo ecológico a espécie Ipomoea carnea subs. fistulosa (Convolvulaceae). Realizamos coleta sistemática de formigas, herbívoros e folhas em plantas marcadas, avaliamos a eficiência de captura de herbívoros pelas formigas, e efeitos da presença de formigas sobre o comportamento dos polinizadores e fitness da planta nas estações seca e chuvosa. A presença de formigas nas plantas reduziu número de herbívoros (estação seca: F2.27 = 4.7617, p = 0.0166; estação chuvosa: F2.27 = 5.8655, p = 0.0078). No entanto, a eficiência de captura foi afetada negativamente pela presença de mirmecófilos larvas, enquanto a média de formigas recrutadas em folhas com cupins foi de 2,06 formigas por cupim, a média de recrutamento de formigas nas folhas com larvas foi de 22,4 formigas de larva. Além disso, a presença de formigas reduziu as visitas aos polinizadores e promoveu a redução de frutos durante a estação seca (F = 3.44, p = 0.0653). Em conclusão, a associação com formigas pode resultar em um balanço nem sempre favorável à planta hospedeira, e este resultado depende de fato de fatores abióticos (e. g. precipitação) e fatores bióticos (e.g. composição e abundância de espécies de formigas, influência de outros níveis tróficos, e identidade dos herbívoros associados).
Subject(s)
Animals , Ants , Plants , Seasons , Symbiosis , Forests , HerbivoryABSTRACT
Introduction: Herbivores specialized in consuming ant-defended plants evolve strategies to prevent the attack of ant workers. When the plant can associate with more than one ant species, the herbivore evasion strategies may either be species-specific, or flexible enough to successfully deter workers of different ant-plant species. Objectives: We studied the behavior of an herbivore bug (Piezogaster reclusus) on ant-defended acacia trees (Vachellia collinsii), which associates with one of three mutualistic Pseudomyrmex ant species, and report the geographical distribution of the acacia bug species of Costa Rica and Panama. Methods: We tested whether herbivore bugs (1) associate with a particular ant species; (2) use chemical or behavioral strategies to evade the ant workers; (3) adjust the evasion strategy to the ant species living on the acacia tree. We also compared collected acacia bugs with Museum specimens to clarify the identification from Costa Rica and Panama. Results: We found bugs more often on trees with ants, particularly Ps. spinicola, and never on trees with Ps. nigrocinctus. To avoid ant attacks, bugs use evasive behaviors to prevent encounters with the ant workers, that depended on the ant species. Also, indirect evidence of intra and interspecific transfer experiments suggest species-specific chemical camouflage or repellence. We also report an expansion of the Southern limit of Pi. reclusus distribution in Central Panama, and reduced the distribution of Pi. chontalesis to the Chiriquí region. Conclusions: Similar to herbivores specialized on chemically defended plants, herbivores on ant-defended trees could evolve specific mechanisms to deal with the plant defenses. However, plants associated with multiple partners are a challenge to herbivore specialization, and might require behavioral plasticity, as our evidence suggests.
Introducción: Herbívoros especializados en consumir plantas defendidas por hormigas evolucionaron estrategias para prevenir el ataque de las obreras, que pueden ser específicas o flexibles para repeler obreras de diferentes especies. Objetivos: Estudiamos el comportamiento del chinche herbívoro (Piezogaster reclusus), que consume la savia de árboles de acacia, que se pueden asociar con una de tres especies de hormigas mutualistas del género Pseudomyrmex y reportamos el rango geográfico de las especies de chinches de acacias en Costa Rica y Panamá. Métodos: Evaluamos si los chinches herbívoros (1) se asocian preferiblemente con una especie de hormiga; (2) usan estrategias de comportamiento para evadir a las obreras; (3) ajustan su estrategia a la especie de hormiga residente en la acacia. También, comparamos especímenes de los chinches con especímenes de museos, para clarificar la identificación en Costa Rica y Panamá. Resultados: Los chinches fueronmás frecuentes en árboles con hormigas, especialmente Ps. spinicola, y nunca estuvieron en árboles con Ps. nigrocinctus. Los chinches mostraron diferentes comportamientos evasivos dependiendo de la especie de hormiga para prevenir encuentros con las obreras. También, evidencia indirecta de experimentos de transferencia sugiere que hay camuflaje especie-específico o repelencia. Además, reportamos que el límite de distribución de Pi. reclusus llega al centro de Panamá, mientras que Pi. chontalensis solamente está en la región de Chiriquí. Conclusiones: Igual que los herbívoros se especializan en plantas con defensas químicas, herbívoros en plantas con hormigas pueden evolucionar mecanismos específicos para lidiar con las defensas de las plantas. Sin embargo, plantas que se asocian a múltiples especies de hormigas se vuelven un reto para la especialización del herbívoro, y pueden requerir plasticidad de comportamiento como sugieren nuestros datos.
ABSTRACT
Abstract This study aimed to evaluate the effects of florivory and of the patrolling ants associated to EFNs-extrafloral nectaries, on the frequency of floral visitors, using the specie Ipomoea carnea subs. fistulosa (Martius and Choise) in Caatinga area. The floral attributes of the species were characterized. The effect of florivoria on the frequency of visitors and the influence of the presence of ants associated with the NEFs on the pollinator visit rate were evaluated. The rate of natural florivoria was recorded and collected floral visitors and ants over eight months. The damage on floral structure and the presence of ants foraging in the flowers causes a decrease in the number of total visits. The results may be justified by the fact that the floral damage consisted in the loss of important floral attributes. These effects for Ipomoea carnea subs. fistulosa can affect reproductive success, since it is a self-incompatible species and depends on the activity of the pollinators for their fertilization to occur.
Resumo Este trabalho teve por objetivo avaliar o efeito da florivoria e do patrulhamento de formigas nos NEFs - nectários extraflorais sobre a frequência dos visitantes florais, utilizando a espécie Ipomoea carnea subs. fistulosa (Martius e Choise), em uma área de Caatinga. Os atributos florais da espécie foram caracterizados. Foram avaliados o efeito da florivoria sobre a frequência dos visitantes e a influência da presença de formigas associadas aos NEFs sobre a taxa de visita de polinizadores. Ao longo de oito meses foram registrados a taxa de florivoria natural foi registrada e realizada a coleta de visitantes florais e formigas. Os danos na estrutura floral e presença de formigas forrageando nas flores provocam decréscimo no número de visitas totais. Os resultados podem ser justificado pelo fato de que o dano floral consistiu na perda de atributos florais importantes. Estes efeitos para Ipomoea carnea subs. fistulosa podem afetar o sucesso reprodutivo, uma vez que é uma espécie autoincompatível e depende da atividade dos polinizadores para que a sua fecundação ocorra.
Subject(s)
Animals , Ants , Convolvulaceae , Ipomoea , Flowers , PollinationABSTRACT
Abstract Different profiles of secondary compounds are released by plants after herbivore attack. Many of these compounds are used by predators and parasitoids to locate herbivores that are damaging leaves. Such an induced indirect defense was tested with the Caryocar brasiliense-ant system in the dry season, when C. brasiliense has old leaves, and in the rainy season, when C. brasiliense has new leaves. A total of 20 plants were analyzed per season. Two opposite leaves of the same branch were selected for each plant. Approximately 40% of the area of one leaf was removed (treatment leaf) while the other leaf remained intact (control). The number of ants that visited each leaf was counted simultaneously for a period of 15 minutes and the mean difference in ant number was tested by paired t-test. The mean number of ants differed significantly between treatment and control only in the rainy season (t = 3.004, df = 19, p = 0.007). This finding suggests the presence of induced defense in this system only when the leaves are young. The study supports the Optimal Defense Theory since young leaves of C. brasiliense with artificial damage attracted significantly more ants than leaves without damage and represents the first evidence of an induced defense mechanism in the C. brasiliense-ant system.
Resumo Diferentes compostos químicos são liberados pelas plantas após o ataque dos herbívoros. Muitos desses compostos são usados por predadores e parasitoides para localizar os herbívoros que estão injuriando as plantas. Esse tipo de defesa induzida indireta foi testada no sistema Caryocar brasiliense e formigas em duas estações: seca (quando C. brasiliense está com folhas maduras) e chuvosa (quando C. brasiliense está com folhas jovens). Nós analisamos 20 plantas por estação do ano. Em cada planta nós selecionamos duas folhas opostas de um mesmo ramo. Nós removemos cerca de 40% da área de uma das folhas, deixando a outra folha intacta. Nós mensuramos simultaneamente o número de formigas que visitaram cada tipo de folha por 15 min e analisamos a diferença entre o número de formigas em cada tipo de folha através de teste t pareado. Nós observamos diferença significativa no número de formigas que patrulham as folhas tratamento (com herbivoria artificial) e controle (sem hervivoria artificial) apenas na estação chuvosa (t = 3,004, df = 19, p = 0,007). Isso sugere que existe defesa induzida nesse sistema somente quando as folhas são jovens. Nosso estudo corrobora a Teoria de Defesa Ótima já que apenas as folhas jovens de C. brasiliense com dano artificial atraíram significativamente mais formigas do que as folhas sem danos. Esta é a primeira vez que mecanismos de defesa induzida são observados no sistema C. brasiliense-formigas.
ABSTRACT
Abstract Palms are an important component of Neotropical communities as they are often diverse and abundant. In some areas, palms occur in high density and act as limiting factor in tree recruitment by limiting tree seedling and sapling abundance. In this study, I evaluated the intensity of seed mortality caused by insects in Attalea geraensis, in a large area of preserved Cerrado (Serra do Cabral, MG, Brazil) during wet season when both A. geraensis fruits and bruchid beetles were abundant. I collected a total of 63 infructescences which had from 3 fruits and 7 seeds to 82 fruits and 251 seeds. Endocarps had from 1 to 6 seeds. Seed mortality per infructescence due to beetles (Pachymerus cardo) was intense, and increases positively and disproportionally according to seed number per infructescence. Besides that, average proportions of seeds preyed upon by insects were consistently high (> 0.83), irrespective of seed number per endocarp. Positive density-dependent seed mortality caused by specialized natural enemies has been assumed to promote species rarity, an important feature of species coexistence in Neotropical forests. Then, the intense seed mortality documented in this study suggests that seed predators may contribute to the richness and diversity of plant species in the Cerrado, the richest and most endangered savanna in the world.
Resumo Devido à abundância e diversidade, as palmeiras são um componente importante das comunidades neotropicais. Em algumas áreas as palmeiras ocorrem em elevada densidade, tornando-se um fator limitante ao recrutamento de árvores, por restringir a abundância de plântulas e árvores jovens. Neste estudo, avaliei a intensidade de mortalidade das sementes de Attalea geraensis , causada por insetos, em uma grande área preservada de Cerrado (Serra do Cabral, MG, Brasil), durante a estação chuvosa, quando frutos de A. geraensis e besouros predadores de sementes eram abundantes. Coletei um total de 63 infrutescências que tinham de 3 frutos e 7 sementes a 82 frutos e 251 sementes. Os endocarpos tinham de 1 a 6 sementes. Nas infrutescências a mortalidade das sementes causada por besouros (Pachymerus cardo) foi intensa e aumentou positiva e desproporcionalmente conforme o número de sementes por infrutescência. Além disso, independentemente do número de sementes por endocarpo, as proporções médias de sementes predadas por endocarpo foram consistentemente altas (> 0,83). A mortalidade densidade dependente positiva de sementes causada por inimigos naturais especializados é assumida como uma das principais causas da raridade das espécies vegetais, um fator importante para coexistência de espécies nas florestas neotropicais. Portanto, a intensa mortalidade de sementes documentada neste estudo sugere que predadores de sementes podem contribuir para a riqueza e diversidade de espécies de plantas no Cerrado, a savana mais rica e ameaçada do mundo.
Subject(s)
Animals , Coleoptera/physiology , Food Chain , Arecaceae/physiology , Herbivory , Seeds/physiology , Brazil , GrasslandABSTRACT
Abstract The avoidance of vertebrate herbivory is thought to be one of the possible drivers for the evolution of epiphytism. Scarce literature suggests that epiphyte herbivory is mainly related to insect attack on reproductive structures. In a pine-oak forest we observed almost all inflorescences of an epiphytic bromeliad (Tillandsia carlos-hankii) with signs of florivory; the degree of damage suggested that vertebrate herbivores could be involved. To assess the intensity of vertebrate florivory damage we recorded the percentage of damaged individuals in a 500 m2 plots during two flowering seasons. To identify possible vertebrate herbivores, we installed 20 mixed capture stations, 10 photo-traps focused on bromeliads and analyzed stomach contents of captured vertebrates. Florivory was observed on 62% of individuals during the first flowering season and 77% on the second; and average one individual lost 41% of reproductive structures. Vertebrates associated with florivory were a bird, Icterus bullockii (Aves, Passeriformes, Icteridae), a squirrel Sciurus aureogaster (Mammalia, Rodentia, Sciuridae), and mice, Peromyscus gratus, P. levipes and P. aztecus (Mammalia, Rodentia, Cricetidae). Our results suggest that vascular epiphytes are used as opportunistic resources for small vertebrates during seasons when preferred resources are scarce.
Resumo Acredita-se que a prevenção da herbivoria dos vertebrados é um dos possíveis impulsores da evolução da epífita. A literatura escassa sugere que a herbivora em epífitas está relacionada principalmente ao ataque de insetos as estruturas reprodutivas. Em uma floresta de pinheiros observamos que quase da todas as inflorescências de uma bromélia epífita (Tillandsia carlos-hankii) apresentavam sinais de florivoria; o grau de danos sugeria que herbívoros majores (vertebrados) pudessem estar envolvidos. Para avaliar a intensidade do dano de florivoria de vertebrados, registramos a porcentagem de indivíduos danificados em quadrantes de 500 m2 durante duas estações de florescimento. Para identificar possíveis herbívoros vertebrados, instalamos 20 estações de captura mista e analisamos o conteúdo estomacal de vertebrados capturados. Além disso, foram instaladas 10 foto-armadilhas focadas em bromélias. A florivoria foi observada em 62% dos indivíduos durante a primeira estação de floração e 77% na segunda. Os vertebrados associados à florivoria foram pássaro, Icterus bullockii (Aves, Passeriformes, Icteridae), um esquilo Sciurus aureogaster (Mammalia, Rodentia, Sciuridae) e ratos, Peromyscus gratus, P. levipes e P. aztecus (Mammalia, Rodentia, Cricetidae). Assim, nossos resultados sugerem que epífitas vasculares são usadas como recurso facultativo para estes animais durante as estações, quando os recursos preferidos estão escassos.
Subject(s)
Animals , Tillandsia , Inflorescence/physiology , Herbivory/physiology , Birds/physiology , Mammals/physiologyABSTRACT
Resumen La selección mediada por herbívoros moldea la evolución de los caracteres defensivos en las plantas. El conocimiento acerca del rol de los herbívoros como mediadores de selección es escaso y más aún si se consideran los grupos funcionales de herbívoros. Los objetivos de este trabajo fueron (1) describir la variación en rasgos foliares entre poblaciones, entre plantas dentro de una población y a nivel sub-individual (intra-planta), (2) explorar la relación entre la variación en el nivel de herbivoría y rasgos foliares, (3) determinar la relación entre rasgos foliares y patrones de daño y (4) estimar los regímenes de selección por diferentes grupos funcionales de herbívoros. Realizamos este estudio en cuatro poblaciones de Vassobia breviflora en el noroeste de Argentina (Yungas). Los rasgos foliares considerados fueron: tamaño, área foliar (af), forma (relación longitud/ancho de la hoja; laf) y proporción de área foliar removida (pafr) (N = 1 582 hojas, 57 plantas). Los herbívoros consumieron 15.6 % del área foliar y 76.8 % de la variación en la pafr ocurrió a nivel sub-individual. El patrón de daño fue dominado por herbívoros cortadores (70 %), seguido de un patrón de herbivoría punteada (22 %), 5 % mixto y 1 % minador. Se detectó selección no lineal para laf (γii = -0.180, EE = 0.76, P < 0.05), y selección correlacional entre el daño cortador y af (γij = -1.297, SE = 0.62, P < 0.05) y entre el daño punteado y af (γij= -1.130, SE=0.76, P < 0.05). La selección natural favoreció plantas con hojas pequeñas y alta remoción foliar y hojas grandes con menor daño y se detectó selección en contra de hojas grandes con mayor daño. Además, deducido de la relación entre el tipo de daño y la adecuación relativa, la selección favorecería el daño punteado por sobre el cortador. Las plantas resolverían el conflicto con los herbívoros según el tipo de daño y la selección natural regularía el despliegue foliar como una estrategia para lidiar con la diversidad de herbívoros.(AU)
Abstract Herbivore mediated-selection shapes the evolution of defensive plant traits. Knowledge about the role of herbivores as mediators of selection is scarce and even more if herbivore functional groups are considered. The objectives of this work were (1) to describe the variation in foliar traits between populations and both between and intra-plants within a population, (2) to explore the relationship between the variation in the herbivory level and foliar traits, (3) to determine the relationship between leaf traits and damage patterns and (4) estimate the selection regimes by different herbivore functional groups. We conducted this study in four populations of Vassobia breviflora in Northwestern Argentina (Yungas). The foliar traits considered were size, leaf area (af), shape (leaf length / width ratio; laf) and proportion of leaf area removed (pafr) (N = 1 582 leaves, 57 plants). The herbivores consumed 15.6 % of the leaf area and 76.8 % of the variation in the pafr occurred at the sub-individual level. The damage pattern was dominated by cutter herbivores (70 %), followed by a dotted herbivory pattern (22 %), mixed 5 % and 1 % miner. Nonlinear selection was detected for laf (γii = -0.180; EE = 0.76; P < 0.05), and correlational selection between the cutter damage and af (γij = -1.297; SE = 0.62; P < 0.05) and between the dotted damage and af (γij = -1.130; SE = 0.76; P < 0.05). Natural selection favored plants with small leaves and high foliar removal and large leaves with less damage and selection against larger leaves with greater damage was detected. In addition, deduced from the relationship between the damage type and the relative fitness, the selection would favor the dotted damage over the cutter one. The plants would resolve the conflict with the herbivores according to the damage type and natural selection would regulate the foliar display as a strategy to deal with the herbivore diversity.(AU)
Subject(s)
Plants , Biodiversity , Herbivory , Biological Variation, Population , ArgentinaABSTRACT
Abstract In this study, we report the first records and morphological characterization of galls in a Cerrado area in western Bahia, Brazil. The data were collected monthly over two hours between March and September 2015. Fifteen gall morphotypes were found in twelve plant species distributed among seven families. The plant family with the greatest richness of galls was Fabaceae (n = 8). The following gall morphologies were found: globoid, lenticular, marginal leaf roll, conical, cylindrical, fusiform, spherical and pocket shaped. Cecidomyiidae induced globoid, lenticular, conical, fusiform, spherical and cylindrical morphotypes. In addition, species of microhymenoptera belonging to the Eulophidae, Eurytomidae and Encyrtidae families were found. Marginal leaf roll and pocket-shaped galls induced by Thysanoptera were also verified. Springtails were also identified as a successor. Undescribed species of Schizomyia and Lopesia were recorded in B. cupulata and Andira humilis, respectively.
Resumo Nesse trabalho são apresentadas informações sobre a ocorrência e a caracterização morfológica de galhas induzidas por insetos em uma área de Cerrado do Oeste da Bahia, Brasil. Os materiais foram coletados mensalmente durante duas horas entre Março e Setembro de 2015. Foram encontrados quinze morfotipos de galhas em doze espécies vegetais, distribuídas em sete famílias. A família de planta com maior riqueza de galhas foi Fabaceae (n = 8). Com relação à morfologia externa, foram encontradas galhas com forma globoide, lenticular, enrolamento marginal, cônica, cilíndrica, fusiforme, esférica e bolso. Quanto à fauna associada às galhas, os morfotipos globoide, cônico, lenticular, fusiforme, esférico e cilíndrico foram induzidos por Cecidomyiidae. Além disso, espécies de microhimenópteros pertencentes às famílias Eulophidae, Eurytomidae e Encyrtidae foram encontrados. A indução de galhas por Thysanoptera, nos morfotipos enrolamento marginal e formato de bolso, também foi detectada. Espécies de colembôlos foram identificadas como sucessoras. Espécies não descritas de Schizomyia e Lopesia foram registradas em Bauhinia cupulata e Andira humilis, respectivamente.
Subject(s)
Animals , Plant Tumors/parasitology , Plant Leaves/parasitology , Host-Parasite Interactions/physiology , Insecta/physiology , Oviposition/physiology , Brazil , Insecta/classificationABSTRACT
Se estudió la dieta del suri Rhea pennata en la región de Moquegua al sur de Perú, mediante el análisis de heces. Esta especie considerada en "Peligro Crítico" en el Perú se mostró como estrictamente herbívora, principalmente folívora. Se identificaron 44 morfoespecies de plantas en su dieta, de las cuales Oxychloe andina (una especie de Juncaceae dominante en bofedales disturbados) presentó los mayores valores relativos de densidad, peso, volumen y frecuencia. A pesar de la aparente selectividad, esta especie presenta una dieta muy diversa que le permitiría adaptarse a las carencias nutricionales en el hábitat que ocupa. Los datos obtenidos en diferentes hábitats que ocupa el Suri, muestran que en zonas más áridas existe la tendencia a una mayor selectividad debido a la presencia de plantas con compuestos secundarios (fenoles, terpenos y alcaloides) para evitar la herbivoría, mientras que en ambientes con bofedales (como el del presente estudio) la selectividad disminuye, tendiendo a alimentarse de las especies dominantes.
We study the Lesser Rhea (Rhea pennata) diet in the Moquegua region of southern Peru, using analysis of feces. This species considered "Critically Endangered" in Peru, was shown as strictly herbivorous, mainly folivorous. A total of 44 plant morphospecies were identified in the diet, of which Oxychloe andina (a Juncaceae species dominant in disturbed wetlands of the Puna) had the highest values of relative density, weight, volume and frequency. Despite the apparent selectivity, this species presents a very diverse diet that would allow it to adapt to the nutritional deficiencies in the habitat that it occupies. The data obtained in different habitats of the Lesser Rhea show that in more arid zones there is a tendency for greater selectivity due to the presence of plant with secondary compounds (phenols, terpenes and alkaloids) to avoid herbivory, while in environments with wetlands (as the present study) the selectivity decreases, tending to feed on the dominant species.
ABSTRACT
Abstract In this study, we report the first records and morphological characterization of galls in a Cerrado area in western Bahia, Brazil. The data were collected monthly over two hours between March and September 2015. Fifteen gall morphotypes were found in twelve plant species distributed among seven families. The plant family with the greatest richness of galls was Fabaceae (n = 8). The following gall morphologies were found: globoid, lenticular, marginal leaf roll, conical, cylindrical, fusiform, spherical and pocket shaped. Cecidomyiidae induced globoid, lenticular, conical, fusiform, spherical and cylindrical morphotypes. In addition, species of microhymenoptera belonging to the Eulophidae, Eurytomidae and Encyrtidae families were found. Marginal leaf roll and pocket-shaped galls induced by Thysanoptera were also verified. Springtails were also identified as a successor. Undescribed species of Schizomyia and Lopesia were recorded in B. cupulata and Andira humilis, respectively.
Resumo Nesse trabalho são apresentadas informações sobre a ocorrência e a caracterização morfológica de galhas induzidas por insetos em uma área de Cerrado do Oeste da Bahia, Brasil. Os materiais foram coletados mensalmente durante duas horas entre Março e Setembro de 2015. Foram encontrados quinze morfotipos de galhas em doze espécies vegetais, distribuídas em sete famílias. A família de planta com maior riqueza de galhas foi Fabaceae (n = 8). Com relação à morfologia externa, foram encontradas galhas com forma globoide, lenticular, enrolamento marginal, cônica, cilíndrica, fusiforme, esférica e bolso. Quanto à fauna associada às galhas, os morfotipos globoide, cônico, lenticular, fusiforme, esférico e cilíndrico foram induzidos por Cecidomyiidae. Além disso, espécies de microhimenópteros pertencentes às famílias Eulophidae, Eurytomidae e Encyrtidae foram encontrados. A indução de galhas por Thysanoptera, nos morfotipos enrolamento marginal e formato de bolso, também foi detectada. Espécies de colembôlos foram identificadas como sucessoras. Espécies não descritas de Schizomyia e Lopesia foram registradas em Bauhinia cupulata e Andira humilis, respectivamente.
ABSTRACT
Abstract The avoidance of vertebrate herbivory is thought to be one of the possible drivers for the evolution of epiphytism. Scarce literature suggests that epiphyte herbivory is mainly related to insect attack on reproductive structures. In a pine-oak forest we observed almost all inflorescences of an epiphytic bromeliad (Tillandsia carlos-hankii) with signs of florivory; the degree of damage suggested that vertebrate herbivores could be involved. To assess the intensity of vertebrate florivory damage we recorded the percentage of damaged individuals in a 500 m2 plots during two flowering seasons. To identify possible vertebrate herbivores, we installed 20 mixed capture stations, 10 photo-traps focused on bromeliads and analyzed stomach contents of captured vertebrates. Florivory was observed on 62% of individuals during the first flowering season and 77% on the second; and average one individual lost 41% of reproductive structures. Vertebrates associated with florivory were a bird, Icterus bullockii (Aves, Passeriformes, Icteridae), a squirrel Sciurus aureogaster (Mammalia, Rodentia, Sciuridae), and mice, Peromyscus gratus, P. levipes and P. aztecus (Mammalia, Rodentia, Cricetidae). Our results suggest that vascular epiphytes are used as opportunistic resources for small vertebrates during seasons when preferred resources are scarce.
Resumo Acredita-se que a prevenção da herbivoria dos vertebrados é um dos possíveis impulsores da evolução da epífita. A literatura escassa sugere que a herbivora em epífitas está relacionada principalmente ao ataque de insetos as estruturas reprodutivas. Em uma floresta de pinheiros observamos que quase da todas as inflorescências de uma bromélia epífita (Tillandsia carlos-hankii) apresentavam sinais de florivoria; o grau de danos sugeria que herbívoros majores (vertebrados) pudessem estar envolvidos. Para avaliar a intensidade do dano de florivoria de vertebrados, registramos a porcentagem de indivíduos danificados em quadrantes de 500 m2 durante duas estações de florescimento. Para identificar possíveis herbívoros vertebrados, instalamos 20 estações de captura mista e analisamos o conteúdo estomacal de vertebrados capturados. Além disso, foram instaladas 10 foto-armadilhas focadas em bromélias. A florivoria foi observada em 62% dos indivíduos durante a primeira estação de floração e 77% na segunda. Os vertebrados associados à florivoria foram pássaro, Icterus bullockii (Aves, Passeriformes, Icteridae), um esquilo Sciurus aureogaster (Mammalia, Rodentia, Sciuridae) e ratos, Peromyscus gratus, P. levipes e P. aztecus (Mammalia, Rodentia, Cricetidae). Assim, nossos resultados sugerem que epífitas vasculares são usadas como recurso facultativo para estes animais durante as estações, quando os recursos preferidos estão escassos.
ABSTRACT
Abstract Palms are an important component of Neotropical communities as they are often diverse and abundant. In some areas, palms occur in high density and act as limiting factor in tree recruitment by limiting tree seedling and sapling abundance. In this study, I evaluated the intensity of seed mortality caused by insects in Attalea geraensis, in a large area of preserved Cerrado (Serra do Cabral, MG, Brazil) during wet season when both A. geraensis fruits and bruchid beetles were abundant. I collected a total of 63 infructescences which had from 3 fruits and 7 seeds to 82 fruits and 251 seeds. Endocarps had from 1 to 6 seeds. Seed mortality per infructescence due to beetles (Pachymerus cardo) was intense, and increases positively and disproportionally according to seed number per infructescence. Besides that, average proportions of seeds preyed upon by insects were consistently high (> 0.83), irrespective of seed number per endocarp. Positive density-dependent seed mortality caused by specialized natural enemies has been assumed to promote species rarity, an important feature of species coexistence in Neotropical forests. Then, the intense seed mortality documented in this study suggests that seed predators may contribute to the richness and diversity of plant species in the Cerrado, the richest and most endangered savanna in the world.
Resumo Devido à abundância e diversidade, as palmeiras são um componente importante das comunidades neotropicais. Em algumas áreas as palmeiras ocorrem em elevada densidade, tornando-se um fator limitante ao recrutamento de árvores, por restringir a abundância de plântulas e árvores jovens. Neste estudo, avaliei a intensidade de mortalidade das sementes de Attalea geraensis , causada por insetos, em uma grande área preservada de Cerrado (Serra do Cabral, MG, Brasil), durante a estação chuvosa, quando frutos de A. geraensis e besouros predadores de sementes eram abundantes. Coletei um total de 63 infrutescências que tinham de 3 frutos e 7 sementes a 82 frutos e 251 sementes. Os endocarpos tinham de 1 a 6 sementes. Nas infrutescências a mortalidade das sementes causada por besouros (Pachymerus cardo) foi intensa e aumentou positiva e desproporcionalmente conforme o número de sementes por infrutescência. Além disso, independentemente do número de sementes por endocarpo, as proporções médias de sementes predadas por endocarpo foram consistentemente altas (> 0,83). A mortalidade densidade dependente positiva de sementes causada por inimigos naturais especializados é assumida como uma das principais causas da raridade das espécies vegetais, um fator importante para coexistência de espécies nas florestas neotropicais. Portanto, a intensa mortalidade de sementes documentada neste estudo sugere que predadores de sementes podem contribuir para a riqueza e diversidade de espécies de plantas no Cerrado, a savana mais rica e ameaçada do mundo.
ABSTRACT
Abstract This study aimed to evaluate the effects of florivory and of the patrolling ants associated to EFNs-extrafloral nectaries, on the frequency of floral visitors, using the specie Ipomoea carnea subs. fistulosa (Martius and Choise) in Caatinga area. The floral attributes of the species were characterized. The effect of florivoria on the frequency of visitors and the influence of the presence of ants associated with the NEFs on the pollinator visit rate were evaluated. The rate of natural florivoria was recorded and collected floral visitors and ants over eight months. The damage on floral structure and the presence of ants foraging in the flowers causes a decrease in the number of total visits. The results may be justified by the fact that the floral damage consisted in the loss of important floral attributes. These effects for Ipomoea carnea subs. fistulosa can affect reproductive success, since it is a self-incompatible species and depends on the activity of the pollinators for their fertilization to occur.
Resumo Este trabalho teve por objetivo avaliar o efeito da florivoria e do patrulhamento de formigas nos NEFs - nectários extraflorais sobre a frequência dos visitantes florais, utilizando a espécie Ipomoea carnea subs. fistulosa (Martius e Choise), em uma área de Caatinga. Os atributos florais da espécie foram caracterizados. Foram avaliados o efeito da florivoria sobre a frequência dos visitantes e a influência da presença de formigas associadas aos NEFs sobre a taxa de visita de polinizadores. Ao longo de oito meses foram registrados a taxa de florivoria natural foi registrada e realizada a coleta de visitantes florais e formigas. Os danos na estrutura floral e presença de formigas forrageando nas flores provocam decréscimo no número de visitas totais. Os resultados podem ser justificado pelo fato de que o dano floral consistiu na perda de atributos florais importantes. Estes efeitos para Ipomoea carnea subs. fistulosa podem afetar o sucesso reprodutivo, uma vez que é uma espécie autoincompatível e depende da atividade dos polinizadores para que a sua fecundação ocorra.
ABSTRACT
Abstract This work evaluated the effect of seasonality on ant-plant interaction in a Seasonally Dry Tropical Forests, using as an ecological model the species Ipomoea carnea subs. fistulosa (Convolvulaceae). We performed systematic collection of ants, herbivores and leaves in marked plants, evaluated the efficiency of herbivorous capture by ants, and the effects of ant presence over the pollinator behavior and plant fitness in dry and rainy seasons. The presence of ants in the plants reduced the number of herbivores (dry season: F2.27=4.7617, p=0.0166; rainy season: F2.27=5.8655, p=0.0078). However, the capture efficiency was negatively affected by the presence of myrmecophilous larvae, so that the average of ants recruited on termite leaves was 2.06 ants per termite, the average recruitment of ants on larval leaves was 22.4 larva ants. In addition, the presence of ants reduced pollinator visits and promoted fruit reduction during the dry season (ANOVA: F = 3.44; p = 0.0653). In conclusion, the association with ants can result in a balance not always favorable to the host plant, and this result actually depends on abiotic (e.g. precipitation) and biotic factors (e.g. ant species composition and abundance, influence of other trophic levels and identity of associated herbivores).
Resumo Este trabalho avaliou o efeito da sazonalidade sobre a interação planta-formiga em uma Floresta Tropical Sazonal Seca, utilizando como modelo ecológico a espécie Ipomoea carnea subs. fistulosa (Convolvulaceae). Realizamos coleta sistemática de formigas, herbívoros e folhas em plantas marcadas, avaliamos a eficiência de captura de herbívoros pelas formigas, e efeitos da presença de formigas sobre o comportamento dos polinizadores e fitness da planta nas estações seca e chuvosa. A presença de formigas nas plantas reduziu número de herbívoros (estação seca: F2.27 = 4.7617, p = 0.0166; estação chuvosa: F2.27 = 5.8655, p = 0.0078). No entanto, a eficiência de captura foi afetada negativamente pela presença de mirmecófilos larvas, enquanto a média de formigas recrutadas em folhas com cupins foi de 2,06 formigas por cupim, a média de recrutamento de formigas nas folhas com larvas foi de 22,4 formigas de larva. Além disso, a presença de formigas reduziu as visitas aos polinizadores e promoveu a redução de frutos durante a estação seca (F = 3.44, p = 0.0653). Em conclusão, a associação com formigas pode resultar em um balanço nem sempre favorável à planta hospedeira, e este resultado depende de fato de fatores abióticos (e. g. precipitação) e fatores bióticos (e.g. composição e abundância de espécies de formigas, influência de outros níveis tróficos, e identidade dos herbívoros associados).
ABSTRACT
La biología y ecología de la mosca blanca de los invernaderos, Trialeurodes vaporariorum (Westwood) (Hemiptera: Aleyroridae), se encuentra ampliamente documentada. Sin embargo, hasta el momento no hay reportes acerca de la tasa de consumo de alimento por este fitófago, un parámetro necesario para modelos de simulación. Por tal motivo, el objetivo de esta investigación fue la medición indirecta del consumo de alimento por el adulto e instares inmaduros de T. vaporariorum basado en metodologías encontradas en la literatura científica. La estimación de la tasa de consumo de alimento por adultos se realizó bajo condiciones de laboratorio, utilizando como unidad experimental una planta de fríjol de dos semanas de edad. El experimento consistió de dos tratamientos: (T1) plantas libres de cualquier fitófago y (T2) plantas sometidas a infestaciones con T. vaporariorum, cada tratamiento con 20 repeticiones y una réplica en el tiempo de todo el experimento. Se registró el peso fresco diariamente en ambos tratamientos. Para el caso de los inmaduros, la unidad experimental consistió en una hoja cotiledónea de fríjol, infestada con una población determinada de inmaduros de cada instar de mosca blanca teniendo así cinco tratamientos (Instar I, II, III, IV y Control) cada uno con 17 repeticiones. Se registró diariamente el peso fresco de las hojas. Se obtuvo un consumo promedio de alimento por el adulto de 0,277 ± 0,0042 mg.dia-1. Para los dos primeros instares ninfales se estimó una tasa de consumo de 0,052 mg.dia-1, en el tercer instar de 0,14 mg.dia-1, y para el cuarto instar de 0,19 mg.dia-1. Un adulto de mosca blanca puede consumir en un día seis veces su peso y un inmaduro ocho veces, gracias a su rápido metabolismo y la constante excreción de mielecilla.
The biology and ecology of the greenhouse whitefly, Trialeurodes vaporariorum Westwood (Hemiptera: Aleyroridae), is widely documented. However, so far there are not reports about the rate of consumption of this phytophagous. Therefore, the objective of this research was to measure the food consumption by the adult and immature instars of T. vaporariorum based on indirect methodologies found in the literature. The estimate of the food consumption rate by adults was conducted under laboratory conditions, using as experimental units plant beans two weeks old. The experiment consisted of two treatments: (T1) plants free from any phytophagous and (T2) plants subjected to infestation with T. vaporariorum, with 20 repetitions each treatment and replicated over time. In the case of the immature individuals, the experimental unit consisted of a bean cotyledon leaf infested with a population of immature individuals of each instar of whitefly, having five treatments (Instar I, II, III, IV and Control) each with 17 repetitions. Fresh weight of leaves was recorded daily. An average food consumption of 0.277 ± 0.0042 mg.day-1 was obtained for the adult. For the first two nymphal instars food consumption rate of 0.052 mg.day-1 was estimated, for the third instar 0.14 mg.day-1, and for the fourth instar 0.19 mg.day-1. An whitefly adult can consume in a day six times its weight and an immature eight times, this thanks to the rapid metabolism and a constant excretion of honeydew of the species.
ABSTRACT
Species of Plocamium are known as prolific sources of halogenated secondary metabolites exhibiting few explored ecological roles. In this study the crude extracts from specimens of P. brasiliense collected in two distinct places, Enseada do Forno and Praia Rasa, Búzios, Estado do Rio de Janeiro, were evaluated as defense against the sea urchin Lytechinus variegatus and the crab Acanthonyx scutiformis. These specimens produce a similar amount of crude extract and also halogenated monoterpene compound-types, but individuals of P. brasiliense from Praia Rasa exhibit a major compound representing about 59% of the total chemicals. Natural concentrations of the crude extracts obtained from both specimens of P. brasiliense significantly inhibited the herbivory by the sea urchin L. variegatus, but had no significant effect on the feeding by A. scutiformis, a crab commonly associated to chemically defended host. Crude extract from P. brasiliense collected at Praia Rasa was more efficient as defense against L. variegatus than that crude extract from populations of this alga from Enseada do Forno, probably due to presence of a major secondary metabolite. These two studied population live under different environmental conditions, but they are only about 30 Km apart. However, it is impossible to affirm that environmental characteristics (abiotic or biotic) would be responsible for the difference of defensive potential found in the two populations of P. brasiliense studied here. Further genetic studies will be necessary to clarify this question and to explain why populations of a single species living in different but close locations can exhibit distinct chemicals.
Espécies de Plocamium são conhecidas como fontes prolíficas de metabólitos secundários halogenados com significados ecológicos pouco conhecidos. Neste trabalho extratos brutos de espécimes de P. brasiliense coletados em duas localidades distintas, Enseada do Forno e Praia Rasa, Búzios, Estado do Rio de Janeiro, foram avaliados como defesa química contra o ouriço Lytechinus variegatus e o caranguejo Acanthonyx scutiformis. Estes espécimes produzem teores similares de extrato bruto e tipos de substâncias monoterpenos halogenados, mas os indivíduos da Praia Rasa possui um componente majoritário representando 59% do total de metabólitos. Concentrações naturais dos extratos brutos destes espécimes inibiram significativamente o consumo por L. variegatus, mas não causaram qualquer efeito sobre A. scutiformis, um caranguejo comumente associado a P. brasiliense, um hospedeiro quimicamente defendido. O extrato bruto de P. brasiliense coletada na Praia Rasa foi mais eficiente como defesa frente a L. variegatus do que aquele obtido de população desta alga da Enseada do Forno, provavelmente pela presença de uma substância majoritária. Estas duas populações de P. brasiliense estudadas vivem sob diferentes condições ambientais, mas distantes somente cerca de 30 km. Entretanto, é impossível afirmar que características ambientais (abióticas ou bióticas) seriam responsáveis pelas diferenças de potencial defensivo encontrados nestas duas populações de P. brasiliense estudadas. Futuros estudos genéticos são necessários para esclarecer esta questão e para explicar porque populações de uma mesma espécie vivendo em regiões tão próximas, mas ambientalmente distintas, produzem substâncias distintas.