Morphology and molecular taxonomy of the tongue worm, genus Raillietiella (Pentastomida) from the " lungs of berber skinks Eumeces schneideri (Scincidae): First report / Morfología y taxonomía molecular de un pentastómido del género Raillietiella obtenido del pulmón del eslizón bereber Eumeces schneideri: Primer informe

Abstract In the present study, pentastomids belonging to the order Cephalobaenida were isolated from the lungs of Berber skinks Eumeces schneideri (Famiy: Scincidae), which were morphologically described by light and scanning electron microscopy and taxonomically justi- fied by 18s rDNA molecular analyses of the parasites. Seventeen host specimens were collected from well-vegetated wadis at high altitudes, Jizan, Saudi Arabia as new type locality; twelve specimens (70.59%) were infected. All of the recovered parasites were adults, possessed small broadly triangular cephalothorax flattened on the ventral surface and merged smoothly with a uniformly thick and squat abdomen and terminated in a pair of divergent lobes. The results obtained indicated that the parasites belong to the sharp-tipped posterior-hook Raillietiella spp. distinguished from other raillietiedids of the same group some important characteristic fea- tures including annulus number, shape and dimensions of the buccal cadre, copulatory spicules, and anterior and posterior hooks. The anterior hook of the female specimens (n = 5) had a blade length (AB) of 135±5 (110-146) ^m and shank length (BC) 158±5 (150-169) ^m while the posterior hook was much larger with AB measuring 221 ±5 (200-236) m and BC 286 ±6 (280-289) -o.m. For the male specimens (n = 5), the anterior hook had an AB of 73 ±3 (72-75) -j.m and a BC 102±5 (100-103) ^m. The posterior hook was much larger with AB 190.6±5 (190-191).

Resumen En el presente estudio se aisló un pentastómido perteneciente al orden Cephalobaenida del pulmón de un eslizón bereber (Eumeces schneideri, Familia: Scincidae). Se efectuó su descripción morfológica basada en observación por microscopía óptica y de bar rido y se justificó su ubicación taxonómica mediante análisis molecular del gen 18S del ADNr. Se recolectaron 17 especímenes del citado huésped en valles ubicados a elevadas altitudes, en la región de Jizan (Arabia Saudí); 12 de ellos (70,59%) estaban infectados. Todos los parásitos recuperados eran adultos y poseían un pequeño cefalotórax triangular, aplanado en la super ficie ventral, que se fusionaba con un abdomen abultado y terminado en un par de lóbulos divergentes. Los resultados indicaron que este parásito pertenece a Raillietiella spp., que agrupa especies con gancho posterior puntiagudo; estas se distinguen de otros miembros de la Familia Raillietiella por algunos rasgos característicos, como el número de anillos y la forma y dimensiones del cuadro bucal, las espículas copulatorias y los ganchos anterior y posterior. La caracterización morfológica demostró que el parásito recuperado era muy similar a R. aegypti, previamente aislada del mismo huésped. El alineamiento de secuencias mediante el método de probabilidad máxima basado en el análisis del gen 18s del ADNr detectó identidades del 88-95% con los géneros de pentastómidos disponibles en GenBank. Dentro del árbol filogenético se pudo incluir este parásito dentro del clado monofilético pentastómido con máxima identidad con las especies de Raillietiella. Las secuencias obtenidas fueron depositadas en GenBank, con número de acceso MK970649.1. El presente análisis molecular confirma por primera vez la posición taxonómica de Raillietiella aegypti, anteriormente aislado del mismo huésped.

Prevalence and intensity of infection by Raillietiella gigliolii Hett, 1924 (Pentastomida) in Amphisbaena alba Linnaeus, 1758 and A. vermicularis Wagler, 1824 (Amphisbaenidae) from Northeastern Brazil / Prevalência e intensidade de infecção por Raillietiella gigliolii Hett, 1924 (Pentastomida) em Amphisbaena alba Linnaeus, 1758 e A. vermicularis Wagler, 1824 (Amphisbaenidae) da região Nordeste do Brasil

Raillietiella gigliolii is a Neotropical pentastomid parasite found in Amphisbaena alba. Collections were made in northeastern Brazil in a remnant area of Atlantic Forest (07º 10' S and 35º 05' W) in the municipality of Cruz do Espírito Santo, Paraíba State, and in a Humid Forest area (07º 16' S and 39º 26' W) on the slopes of the Chapada do Araripe Mountains, municipality of Crato, Ceará state, Brazil. Nine specimens of A. alba and 12 of A. vermicularis were collected to gather basic ecological data (prevalence and mean intensity of infection) concerning these parasites. Raillietiella gigliolii was found infecting the lungs of both species. The prevalence for A. alba was 55.5 percent (5/9), with a mean intensity of infection of 5.0 ± 2.53 and amplitudes of 1-13. A. vermicularis demonstrated prevalence of 50 percent, with a mean intensity of infection of 5.3 ± 2.1 and amplitudes of 1-14. This represents the first record of R. gigliolii as a parasite of A. vermicularis. Our results suggest that R. gigliolii is a generalist parasite species and that an overlapping diet is the determinant factor in the sharing of its final hosts.

Raillietiella gigliolii constitui uma espécie de pentastomídeo neotropical parasita registrada em Amphisbaena alba. No intuito de suplementar dados ecológicos básicos (prevalência e intensidade média de infecção) foram coletados na região nordeste do Brasil nove espécimes de A. alba em um remanescente de Mata Atlântica (07º 10' S e 35º 05' O) no município de Cruz do Espírito Santo, Estado da Paraíba, e 12 A. vermicularis em ambiente de Mata Úmida (07º 16' S e 39º 26' O) na encosta da Chapada do Araripe, município de Crato, Estado do Ceará. Em ambas as espécies foi encontrada R. gigliolii infectando os pulmões analisados. A prevalência encontrada para A. alba foi de 55,5 por cento (5/9) com intensidade média de infecção de 5,0 ± 2,53, amplitude 1-13. Em A. vermicularis, encontramos uma prevalência de 50 por cento e intensidade média de infecção de 5,3 ± 2,1, amplitude 1-14. Este representa o primeiro registro de R. gigliolii como parasita de A. vermicularis. Os resultados sugerem que R. gigliolii constitui uma espécie generalista e a superposição da dieta parece ser o fator determinante para o compartilhamento de hospedeiros definitivos.

Lung infection rates in two sympatric Tropiduridae lizard species by pentastomids and nematodes in northeastern Brazil / Taxas de infecção pulmonar em duas espécies simpátricas de lagartos Tropiduridae por pentastomídeos e nematódeos na região Nordeste do Brasil

We present data on pulmonary infection rates by parasites in the lizards Tropidurus hispidus Spix, 1825 and T. semitaeniatus (Spix, 1825) living sympatrically in the Chapada do Araripe mountain Range, northeastern Brazil. We found no parasite pulmonary infection in T. semitaeniatus. However, two pulmonary parasite species were found in the T. hispidus hosts, the pentastomid Raillietiella mottae Almeida, Freire and Lopes, 2008 and the nematode Rhabdias sp. Overall prevalence was 5 percent. Prevalence of R. mottae was 2.5 percent and corresponded to only one parasite on each infected host. Prevalence of Rhabdias sp. was 2.5 percent and the range of infection was 1-2 parasites per host. This represents the first record of Rhabdias infecting lizards of the family Tropiduridae in the Neotropical region. Furthermore, we present a comparison of parameters of infection by pulmonary parasites including some recent studies in Brazil.

Apresentamos dados sobre taxas de infecção pulmonar por parasitas nos lagartos Tropidurus hispidus e T. semitaeniatus que vivem simpatricamente na encosta da Chapada do Araripe, situada na região Nordeste do Brasil. Não encontramos infecção parasitária nos pulmões dos espécimes de T. semitaeniatus. Entretanto, foram encontradas duas espécies de parasitas nos hospedeiros T. hispidus, os pentastomídeos Raillietiella mottae e os nematódeos Rhabdias sp. A prevalência geral de infecção foi de 5 por cento. A prevalência de infecção de R. mottae foi de 2,5 por cento correspondendo a apenas um parasita por hospedeiro. A prevalência de infecção de Rhabdias sp. foi de 2,5 por cento e a amplitude de infecção de 1-2 parasitas por hospedeiros. Esses resultados compreendem o primeiro registro de Rhabdias infectando lagartos da família Tropiduridae em toda a região Neotropical. Apresentamos também uma comparação com os parâmetros de infecção pulmonar por parasitas incluindo os estudos mais recentes no Brasil.

Pentastomids infecting an invader lizard, Hemidactylus mabouia (Gekkonidae) in northeastern Brazil / Pentastomídeos infectando um lagarto invasor, Hemidactylus mabouia (Gekkonidae), na região nordeste do Brasil

From January to April 2006, 37 specimens of Hemidactylus mabouia were collected in houses, in the municipality of Barbalha (7° 20' S and 39° 18' W), Ceará State, Northeast Brazil. Among the individuals captured, 17 were infected with pentastomids, totalling a prevalence of 45.9 percent, which did not differ between sexes. Host size did not influence the infection intensity. Two species of pentastomids were found: Raillietiella frenatus and R. mottae. The prevalence of R. frenatus (43.2 percent) was higher than R. mottae (2.7 percent), whereas the infection intensity of R. frenatus was comparatively lower (1.8 ± 1.4) than R. mottae (36 parasites in a single host). Overall mean intensity of infection was 3.8 ± 8.4 pentastomids. We found no pentastomid infecting juvenile geckos. The parameters of infection in this host population are in accordance to the findings of other studies, in which the high parasitism rate was associated to the feeding habits of geckos living in houses and buildings. Hemidactylus mabouia is a new host to R. mottae and the infection by R. frenatus is the first record of the occurrence this pentastomid species in Brazil.

De janeiro a abril de 2006 foram coletados 37 espécimes de Hemidactylus mabouia em domicílios no município de Barbalha (7° 20' S e 39° 18' W), Estado do Ceará, Nordeste do Brasil. Entre os indivíduos capturados, 17 estavam infectados com pentastomídeos, totalizando uma prevalência de 45,9 por cento, sem diferenças significantes entre os sexos. O tamanho dos hospedeiros também não influenciou na intensidade de infecção. Duas espécies de pentastomídeos foram encontradas: Raillietiella frenatus e R. mottae. A prevalência de R. frenatus (43,2 por cento) foi mais alta do que a de R. mottae (2,7 por cento), enquanto que a intensidade média de infecção de R. frenatus foi comparativamente mais baixa (1.8 ± 1.4) do que a de R. mottae (36 parasitas em um único indivíduo). A intensidade geral de infecção foi de 3.8 ± 8.4 pentastomídeos. Não foi encontrado nenhum gecko juvenil infectado por pentastomídeo. Os parâmetros de infecção nesta população de hospedeiros estão de acordo com outros estudos, que indicam altas taxas de parasitismo associadas com os hábitos alimentares de geckos vivendo em domicílios e edificações. Hemidactylus mabouia representa um novo hospedeiro para R. mottae e a infecção por R. frenatus constitui o primeiro registro de ocorrência desta espécie de pentastomídeo no Brasil.

Pentastomid, Raillietiella mottae Almeida, Freire and Lopes, 2008, infecting lizards in an area of caatinga, northeast, Brazil / Infecção por Pentastomida, Raillietiella mottae Almeida, Freire and Lopes, 2008, em lagartos de uma área de caatinga, nordeste do Brasil

Pentastomids can infect the respiratory tract of lizards, causing their death and as a result influencing the population size of hosts. Despite this, studies on rates of pulmonary infection of Brazilian lizards, including those living in Caatinga ecosystems of northeastern Brazil are scarce. Active collections of lizards were performed from October to December 2004 in an area of Caatinga of the Estação Experimental de São João do Cariri - EESJC (07º 25' S and 36º 30' W), located in the state of Paraíba, Northeast of Brazil. Forty-five lizards inhabiting granite outcrops in an area of Caatinga were captured, belonging to the following species: Tropidurus hispidus (Spix, 1825) (18 individuals), T. semitaeniatus (Spix, 1825) (15 individuals), Phyllopezus periosus Rodrigues, 1986 (6 individuals), and P. pollicaris (Spix, 1825) (6 individuals). Laboratory examination revealed that all species had some degree of pulmonary infection caused by Raillietiella mottae. The highest rates of prevalence (66.7 percent) and mean intensity of infection (5.25 ± 2.01, range of 2-11) were observed in P. periosus. The results obtained in this study show that lizards of the Brazilian semi-arid region are infected by a generalist species of pentastomid. The most likely cause for such pattern is the similarity in lizards' diets (ants and termites). It is particularly noteworthy that T. semitaeniatus, P. periosus, and P. pollicaris represent new host records for R. mottae.

Pentastomídeos podem infectar o trato respiratório e até levar lagartos à morte e, por isso, exercem influência sobre o tamanho populacional de seus hospedeiros. Apesar disso, existem muito poucos trabalhos sobre as taxas de infecção pulmonar de lagartos brasileiros, sobretudo na região nordeste. Entre outubro e dezembro de 2004 foram realizadas coletas ativas em uma área de Caatinga localizada na Estação Experimental de São João do Cariri - EESJC (07º 25' S e 36º 30' W), localizada no estado da Paraíba, nordeste do Brasil. Quarenta e cinco lagartos foram capturados habitando afloramentos de granito (lajeiros): Tropidurus hispidus (18 indivíduos), T. semitaeniatus (15 indivíduos), Phyllopezus periosus (6 indivíduos) e P. pollicaris (6 indivíduos). Após o exame laboratorial ficou demonstrado que todas as espécies possuíam algum grau de infecção pulmonar causado por Raillietiella mottae. As maiores taxas de prevalência (66,7 por cento) e intensidade média de infecção (5,25 ± 2,01, range 2-11) foram encontradas em P. periosus. Os resultados demonstram que a espécie de pentastomídeo que infecta lagartos é generalista e a sobreposição da dieta dos lagartos (formigas e térmites) aparentemente deve ser a fonte de infecção. Tropidurus semitaeniatus, P. periosus e P. pollicaris representam são registrados como novos hospedeiros para R. mottae.

A new species of pentastomida infecting Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) from Caatinga in Northeastern Brazil

This article describes a new species of Brazilian Raillietiella Sambon, 1910 from lungs of Tropidurus hispidus (Spix, 1825). Between July and October 2005 eighteen specimens of T. hispidus were actively captured with elastic rubber slings in granite outcrops (lajeiros) (06° 59’ S and 39° 31’ W) from caatinga formations in the municipality of Farias Brito, State of Ceará, Northeastern Brazil. One female and one male of T. hispidus had lungs infected by Raillietiella mottae sp. nov. (prevalence 11.1% and mean intensity of infection 6.0 ± 1.4, range 5-7). The parasite’s main diagnostic characteristics include the dimensions of sharp hooks and strongly curved or "C-shaped" male copulatory spicules with knob-like posterior projection from the base towards the inner curvature of the spicule.

Este artigo descreve uma nova espécie de Raillietiella Sambon, 1910 a partir dos pulmões de Tropidurus hispidus (Spix, 1825). Entre julho a outubro de 2005, dezoito espécimes de T. hispidus foram coletados ativamente usando-se estilingues em formações rochosas (lajeiros) (06° 59’S e 39° 31’W) no domínio da caatinga no município de Farias Brito, estado do Ceará, nordeste do Brasil. Uma fêmea e um macho de T. hispidus tinham seus pulmões infectados por Raillietiella mottae sp. nov. (prevalência 11,1% e intensidade média de infecção 6,0 ± 1,4, amplitude 5-7). As principais características diagnósticas dos parasitas incluem as dimensões dos ganchos com ponta aguda e as espículas copulatórias curvadas ou "em forma de C", com base posterior em forma de maçaneta, cuja parte distal é direcionada para o interior da curvatura da espícula.

A new species of pentastomida infecting Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) from Caatinga in Northeastern Brazil

This article describes a new species of Brazilian Raillietiella Sambon, 1910 from lungs of Tropidurus hispidus (Spix, 1825). Between July and October 2005 eighteen specimens of T. hispidus were actively captured with elastic rubber slings in granite outcrops (lajeiros) (06° 59’ S and 39° 31’ W) from caatinga formations in the municipality of Farias Brito, State of Ceará, Northeastern Brazil. One female and one male of T. hispidus had lungs infected by Raillietiella mottae sp. nov. (prevalence 11.1 percent and mean intensity of infection 6.0 ± 1.4, range 5-7). The parasite’s main diagnostic characteristics include the dimensions of sharp hooks and strongly curved or "C-shaped" male copulatory spicules with knob-like posterior projection from the base towards the inner curvature of the spicule.

Este artigo descreve uma nova espécie de Raillietiella Sambon, 1910 a partir dos pulmões de Tropidurus hispidus (Spix, 1825). Entre julho a outubro de 2005, dezoito espécimes de T. hispidus foram coletados ativamente usando-se estilingues em formações rochosas (lajeiros) (06° 59’S e 39° 31’W) no domínio da caatinga no município de Farias Brito, estado do Ceará, nordeste do Brasil. Uma fêmea e um macho de T. hispidus tinham seus pulmões infectados por Raillietiella mottae sp. nov. (prevalência 11,1 por cento e intensidade média de infecção 6,0 ± 1,4, amplitude 5-7). As principais características diagnósticas dos parasitas incluem as dimensões dos ganchos com ponta aguda e as espículas copulatórias curvadas ou "em forma de C", com base posterior em forma de maçaneta, cuja parte distal é direcionada para o interior da curvatura da espícula.

Pentastomid infection in Philodryas nattereri Steindachner, 1870 and Oxybelis aeneus (Wagler, 1824) (Squamata: Colubridae) in a caatinga of northeastern Brazil

The relationship between pentastomids and two Colubridae species, Phillodryas nattereri Steindachner, 1870 and Oxybelis aeneus (Wagler, 1824), were investigated in the federal government’s reserve Estação Ecológica do Seridó (ESEC, Seridó) situated at lat 6° 35’-40’ S and long 37° 15’-20 W in the municipality of Serra Negra do Norte, state of Rio Grande do Norte, Northeast Brazil and run by IBAMA (the Brazilian Institute for the Environment and Natural Resources). Throughout 2005, 26 specimens of snakes, 13 of P. nattereri and 13 of O. aeneus were collected. After anatomical dissection and laboratorial examination of the snakes’ respiratory tracts, P. nattereri was found to be parasitized by two species of pentastomids: Cephalobaena tetrapoda Heymons, 1922 with a prevalence of 30.8 percent and a mean intensity of infection of 51.5 ± 32.7 (range 3-147), and Raillietiella furcocerca (Diesing, 1863) which had a prevalence of 7.7 percent and a mean intensity of infection of 1.0. Only one female of O. aeneus was found to be infected by C. tetrapoda, with a prevalence of 7.7 percent and mean intensity of infection of 2.0. There was no significant relationship between size of snout-vent length (SVL) and intensity of infection in the specimens investigated here. The two individuals of P. nattereri infected by more than 40 specimens of pentastomids had their lungs completely infected including the pulmonary peritoneum and trachea. It is noteworthy that the hosts had their lung tissues partially destroyed with apparent haemorrhage, and the trabecular structure of their lungs was also destroyed. The contrasting rates of infection estimated here may be related to differences in foraging strategies, in diet, and habitat selection carried out by individuals of P. nattereri and O. aeneus.

As relações entre pentastomídeos e duas espécies de Colubridae, Phillodryas nattereri Steindachner, 1870 e Oxybelis aeneus (Wagler, 1824), foram investigadas na Estação Ecológica do Seridó (ESEC-Seridó) situada em 6° 35’ - 40’S e 37°15’ - 20’W no município de Serra Negra do Norte, Estado do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil, mantida pelo IBAMA (Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis). Ao longo de 2005 foram coletados 26 espécimes de serpentes, sendo 13 de P. nattereri e 13 de O. aeneus. Depois da dissecação dos espécimes e exame em laboratório do trato respiratório, foram encontradas duas espécies de pentastomídeos parasitando P. nattereri: Cephalobaena tetrapoda Heymons, 1922 com prevalência 30.8 por cento, intensidade média de infecção 51.5 ± 32.7 (amplitude de 3-147) e Raillietiella furcocerca (Diesing, 1863) com prevalência 7.7 por cento e intensidade média de infecção 1.0. Apenas uma fêmea de O. aeneus estava infectada por C. tetrapoda com prevalência 7.7 por cento e intensidade de infecção 2.0. Não houve relação significativa entre o comprimento rostro-anal (SVL) e a intensidade de infecção nos espécimes coletados. Os dois indivíduos de P. nattereri com infecção por pentastomídeos em número superior a 40 tinham seus pulmões completamente infectados por esses parasitas, incluindo a traquéia e peritônio pulmonar. Esses indivíduos possuíam seus pulmões gradualmente destruídos, hemorragias aparentes e partes da estrutura trabecular dos pulmões destruída. As taxas de infecção contrastantes estimadas aqui podem estar relacionadas com as diferenças de estratégias de forrageamento, dieta e seleção de habitats por P. nattereri e O. aeneus.

Prevalence and intensity of pentastomid infection in two species of snakes from northeastern Brazil

This study aimed to evaluate the infection rates of snakes by pentastomids in the semi-arid region of Brazil. Fifteen snakes (four Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820) and eleven Philodryas nattereri Steindachner, 1870) were collected between January and April of 2005, in the municipality of Crato (07° 14' S and 39° 24' W), State of Ceará, Brazil. Laboratorial analysis of the respiratory tracts of the sampled snakes indicated differences in host infection rates: four individuals of P. nattereri (36.4 percent) were infected by Cephalobaena tetrapoda Heymons, 1922 (mean infection intensity 1.5 ± 0.28, 1-2) and three specimens (27.3 percent) by Raillietiella furcocerca (Diesing, 1863) (2.3 ± 1.32, 1-5). Only one individual of M. ibiboboca (25 percent) was infected by a non-identified species of Raillietiella sp. These are the first data on pentastomid infection in snakes in Northeastern Brazil and both snake species comprise new host records for the pentastomids. The results also indicate that the generalist parasites C. tetrapoda and R. furcocerca share their definitive hosts.

Este artigo visou compreender as taxas de infecção por pentastomídeos em serpentes na região do semi-árido brasileiro. Quinze serpentes (quatro Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820) e onze Philodryas nattereri Steindachner, 1870) foram coletadas entre os meses de janeiro e abril de 2005, no município do Crato (07° 14' S and 39° 24' W), Estado do Ceará. A análise laboratorial do trato respiratório das serpentes amostradas indicou diferenças nas taxas de infecção: quatro indivíduos de P. nattereri (36.4 por cento) estavam infectados por Cephalobaena tetrapoda Heymons, 1922 (intensidade de infecção média de 1.5 ± 0.28, 1-2) e três (27.3 por cento) por Raillietiella furcocerca (Diesing, 1863) (2.3 ± 1.32, 1-5). Apenas um indivíduo de M. ibiboboca (25 por cento) estava infectado por uma espécie não identificada de Raillietiella sp. Essas informações constituem os primeiros dados sobre infecção por pentastomídeos em serpentes para a região do nordeste brasileiro e ambas as espécies de serpentes constituem novos hospedeiros para os pentastomídeos identificados. Os resultados também indicam que os parasitas generalistas C. tetrapoda e R. furcocerca compartilham seus hospedeiros definitivos.

Hallazgo de Raillietiella sp. en culebra chilena de cola larga (Philodryas chamissonis) de un Zoológico de la Región Metropolitana / Raillitiella sp. finding on chilean long tailed snake (Philodryas chamissonis) from a zoo of the Metropolitan Region

Se encontrado un pentastómido de reptil en los pulmones de culebra chilena de cola larga (Philodryas chamissonis) mantenida en cautiverio en un zoológico nacional. La identificación de dicho parásito correspondió a Raillietiella sp. Este constituye la primera comunicación sobre Raillietiella sp. en reptiles de nuestro país.

During 2005, several pentastomids were found on the lungs of a Chilean Long Tailed Snakes (Philodryas chamissonis) that were kept under captivity on a national zoo. The identification of this parasites determinates that they were Raillitiella sp. This is the first report of Raillietiella sp. on reptiles in the country.