Seed-dispersing bird assemblages in riparian environments of a partially urbanized river basin, Southeastern Brazil / Assembleias de aves dispersoras de sementes em ambientes ripários de uma bacia hidrográfica parcialmente urbanizada, no sudoeste brasileiro

Abstract Birds play a key role in ecosystem dynamics, including urban and rural areas, bringing environmental quality improvements and ecological stability. Species contribute directly to natural regeneration of vegetation and succession processes, by offering ecosystem services as seed dispersal, an important role in human-modified areas. We studied the assemblages of fruit-eating birds in riparian environments of Monjolinho basin, central São Paulo state, southeastern Brazil. Birds were recorded in 41 points distributed in riparian ecosystems alongside waterbodies, in landscapes with five types of surrounding matrices: urban, periurban, farmland, and native vegetation. We described how assemblages are structured aiming to evaluate the possible influence of seasonality and landscape type. We recorded 39 bird species that can play a role as seed-dispersers, 32 in wet season and 32 in dry season. There were no significant differences in the diversity and dominance of species between seasons considering the entire area, indicating stability of basic assemblage structure. However, total number of individuals of all species recorded in different landscapes were influenced by seasonality. Also, the composition and abundance of species significantly changed between seasons, leading to a high dissimilarity with almost 50% of the species contributing with almost 90% of the observed variation. A higher taxonomic diversity and distinctness pointed to a wider array of possible seed dispersal services in natural areas, while the lowest values of indexes were found in human-modified areas. The higher number of non-related bird species during dry season contrasted with the higher number of individuals during wet season, indicating that there is more possible ecosystem services offered by frugivorous birds in driest period of the year, while in the rainy period the carrying capacity of the riparian environments was increased.

Resumo As aves desempenham um papel chave na dinâmica dos ecossistemas, incluindo áreas urbanas e rurais, e trazem melhorias na qualidade ambiental e estabilidade ecológica. As espécies contribuem diretamente com a regeneração natural da vegetação e processos de sucessão por oferecerem serviços ecossistêmicos como a dispersão de sementes, um papel fundamental em áreas alteradas. Nós estudamos a assembleia de espécies de aves que se alimentam de frutos em ambientes ripários da bacia do rio Monjolinho, região central do estado de São Paulo, sudeste do Brasil. As aves foram registradas em 41 pontos distribuídos em ecossistemas ripários ao longo dos corpos d'água, em paisagens com quatro tipos de matrizes em seu entorno: urbana, periurbana, rural e vegetação nativa. Nós descrevemos como as assembleias estão estruturadas, objetivando avaliar a possível influência da sazonalidade e do tipo de paisagem do entorno. Foram registradas 39 espécies de aves que podem desempenhar o papel de dispersoras de sementes, sendo 32 espécies no período chuvoso e 32 no período seco. Não foi detectada diferença significativa na diversidade e dominância de espécies entre estações em toda área de estudo, indicando estabilidade da estrutura básica das assembleias. Entretanto, o número total de indivíduos de todas as espécies registrados nas diferentes paisagens foi influenciado pela sazonalidade. Além disso, a composição e abundância de espécies mudou significativamente entre as estações, levando a uma alta dissimilaridade com quase 50% das espécies contribuindo com quase 90% da variação observada. A diversidade e distinção taxonômicas mais altas apontam para maior variedade de serviços ecossistêmicos possíveis relacionados à dispersão de sementes em áreas naturais, enquanto os menores valores desses índices foram encontrados em áreas antropizadas. Um maior número de espécies distintas com menor proximidade taxonômica durante a estação seca, em contraste com um alto número de indivíduos observados na estação chuvosa, indica que existe uma maior gama de possíveis serviços ecossistêmicos oferecidos pelas aves frugívoras no período mais seco do ano, enquanto no período de maior pluviosidade os ecossistemas apresentaram maior capacidade suporte.

Effect of El Niño and La Niña on abundance of frugivorous and nectarivorous terrestrial birds in three tropical forests

El Niño and La Niña climatic oscillations have dramatic effects on population dynamics and community structure of different animals. For marine birds, El Niño phenomenon drastically increases their mortality and reduces their reproductive success. In terrestrial ecosystems, the lack of long-term longitudinal data limits our understanding of the impact of El Niño and La Niña on bird populations and communities. We analyzed changes in abundance of frugivorous (large, medium, and small) and nectarivorous birds on three tropical forest types (lowland, premontane and montane) during El Niño, La Niña and neutral years using data from 16 Christmas' Bird Counts in Costa Rica. Abundance of large and medium size frugivores increased during La Niña events, and the abundance of nectarivores during El Niño in the lowland forest, but neither of these events affected the abundance of small frugivores. In the montane forest, abundance of all four bird groups increased during El Niño, but decreased during La Niña events. Abundance of large, and small frugivores increased in the premontane forest during La Niña events, but other bird groups were not affected by La Niña. The abundance of small frugivores also increased during El Niño. We hypothesize that changes in abundance of frugivores and nectarivores during La Niña and El Niño events is probably correlated with fluctuations in food resources as it has been reported for other terrestrial tropical ecosystems.

Las oscilaciones climáticas causadas por el fenómeno de El Niño y La Niña tienen efectos drásticos sobre la dinámica de las poblaciones y la estructura de las comunidades. Para aves marinas, el fenómeno de El Niño incrementa drásticamente su mortalidad y reduce su éxito reproductivo. En ecosistemas terrestres, la falta de datos a largo plazo limita nuestro entendimiento sobre el impacto de El Niño y La Niña sobre la dinámica de las poblaciones y comunidades de aves. Nosotros analizamos los cambios en la abundancia de aves frugívoras (grandes, medianos y pequeños) y nectarívoras en tres tipos de bosque tropical (lluvioso de tierras bajas, premontano y montano) durante los años de El Niño, La Niña, y años neutrales usando datos de al menos 16 conteos de navidad (Christmas' Bird Counts) en Costa Rica. La abundancia de frugívoros grandes y medianos incrementó durante los años de La Niña, y la abundancia de nectarívoros durante el Niño en el bosque lluvioso de tierras bajas, pero ninguno de estos eventos afectó la abundancia de frugívoros pequeños en este bosque. En el bosque montano, la abundancia de los cuatro grupos de aves incrementó durante los años de El Niño, pero disminuyó durante los años de La Niña. La abundancia de frugívoros grandes y pequeños aumentó en el bosque pre-montano durante los años de La Niña; sin embargo, la abundancia de los frugívoros medianos y los nectarívoros no fue afectada por los eventos por La Niña o El Niño. La abundancia de frugívoros pequeños también aumentó durante El Niño en este bosque. Proponemos la hipótesis de que los cambios en la abundancia de las aves frugívoras y nectarívoras reflejan fluctuaciones en el recurso alimentario, como ha sido reportado en otros ecosistemas terrestres tropicales.

Seed-dispersing bird assemblages in riparian environments of a partially urbanized river basin, Southeastern Brazil

Abstract Birds play a key role in ecosystem dynamics, including urban and rural areas, bringing environmental quality improvements and ecological stability. Species contribute directly to natural regeneration of vegetation and succession processes, by offering ecosystem services as seed dispersal, an important role in human-modified areas. We studied the assemblages of fruit-eating birds in riparian environments of Monjolinho basin, central São Paulo state, southeastern Brazil. Birds were recorded in 41 points distributed in riparian ecosystems alongside waterbodies, in landscapes with five types of surrounding matrices: urban, periurban, farmland, and native vegetation. We described how assemblages are structured aiming to evaluate the possible influence of seasonality and landscape type. We recorded 39 bird species that can play a role as seed-dispersers, 32 in wet season and 32 in dry season. There were no significant differences in the diversity and dominance of species between seasons considering the entire area, indicating stability of basic assemblage structure. However, total number of individuals of all species recorded in different landscapes were influenced by seasonality. Also, the composition and abundance of species significantly changed between seasons, leading to a high dissimilarity with almost 50% of the species contributing with almost 90% of the observed variation. A higher taxonomic diversity and distinctness pointed to a wider array of possible seed dispersal services in natural areas, while the lowest values of indexes were found in human-modified areas. The higher number of non-related bird species during dry season contrasted with the higher number of individuals during wet season, indicating that there is more possible ecosystem services offered by frugivorous birds in driest period of the year, while in the rainy period the carrying capacity of the riparian environments was increased.

Resumo As aves desempenham um papel chave na dinâmica dos ecossistemas, incluindo áreas urbanas e rurais, e trazem melhorias na qualidade ambiental e estabilidade ecológica. As espécies contribuem diretamente com a regeneração natural da vegetação e processos de sucessão por oferecerem serviços ecossistêmicos como a dispersão de sementes, um papel fundamental em áreas alteradas. Nós estudamos a assembleia de espécies de aves que se alimentam de frutos em ambientes ripários da bacia do rio Monjolinho, região central do estado de São Paulo, sudeste do Brasil. As aves foram registradas em 41 pontos distribuídos em ecossistemas ripários ao longo dos corpos dágua, em paisagens com quatro tipos de matrizes em seu entorno: urbana, periurbana, rural e vegetação nativa. Nós descrevemos como as assembleias estão estruturadas, objetivando avaliar a possível influência da sazonalidade e do tipo de paisagem do entorno. Foram registradas 39 espécies de aves que podem desempenhar o papel de dispersoras de sementes, sendo 32 espécies no período chuvoso e 32 no período seco. Não foi detectada diferença significativa na diversidade e dominância de espécies entre estações em toda área de estudo, indicando estabilidade da estrutura básica das assembleias. Entretanto, o número total de indivíduos de todas as espécies registrados nas diferentes paisagens foi influenciado pela sazonalidade. Além disso, a composição e abundância de espécies mudou significativamente entre as estações, levando a uma alta dissimilaridade com quase 50% das espécies contribuindo com quase 90% da variação observada. A diversidade e distinção taxonômicas mais altas apontam para maior variedade de serviços ecossistêmicos possíveis relacionados à dispersão de sementes em áreas naturais, enquanto os menores valores desses índices foram encontrados em áreas antropizadas. Um maior número de espécies distintas com menor proximidade taxonômica durante a estação seca, em contraste com um alto número de indivíduos observados na estação chuvosa, indica que existe uma maior gama de possíveis serviços ecossistêmicos oferecidos pelas aves frugívoras no período mais seco do ano, enquanto no período de maior pluviosidade os ecossistemas apresentaram maior capacidade suporte.

The risks of introduction of the Amazonian palm Euterpe oleracea in the Atlantic rainforest / Os riscos da introdução da palmeira amazônica Euterpe oleracea na Floresta Atlântica

Abstract The introduction of a species may alter ecological processes of native populations, such as pollination and dispersal patterns, leading to changes in population structure. When the introduced and the native species are congeners, interference in pollination can also lead to hybridization. We aimed to understand the ecological aspects of Euterpe oleracea introduction in the Atlantic forest and the possible consequences for the conservation of the native congener Euterpe edulis. We analysed the population structure of palm populations, including hybrids, and observed the interaction with frugivorous birds of both palm species after E. oleracea introduction. We observed that E. edulis had significantly lower density and a smaller number of seedlings when occurring with E. oleracea. Native and introduced Euterpe species shared nine frugivorous bird species. E. oleracea and hybrids had dispersed outside the original planting area. Consequently, the risks of introduction of E. oleracea may mostly be related to the disruption of interactions between E. edulis and frugivorous birds and the spontaneous production of hybrids. Finally, the cultivation of E. oleracea and hybrids in Atlantic rainforest could affect the conservation of the already endangered E. edulis.

Resumo A introdução de uma espécie pode alterar processos ecológicos de populações nativas, tais como padrões de polinização e dispersão, levando a mudanças na estrutura populacional. Quando espécies introduzidas e nativas são congêneres, a interferência na polinização pode levar também à hibridização. Nossos objetivos foram entender os aspectos ecológicos da introdução de Euterpe oleracea na Floresta Atlântica e as possíveis consequências sobre a conservação da congênere nativa Euterpe edulis. Para isso, analisamos a estrutura populacional, incluindo híbridos, e observamos a interação de aves frugívoras com ambas as espécies de palmeira após a introdução de E. oleracea. Observamos que E. edulis apresentou densidade total e número de plântulas menores quando coocorrente com E. oleracea. As palmeiras congenéricas compartilharam nove espécies de aves frugívoras. E. oleracea e híbridos foram dispersos além da área original de plantio. Consequentemente, os riscos da introdução de E. oleracea podem estar principalmente relacionados com o possível deslocamento de interações entre E. edulis e aves frugívoras e com a produção de híbridos. Desta forma, o cultivo de E. oleracea e híbridos podem afetar a conservação da já ameaçada E. edulis.

Decadal persistence of frugivorous birds in tropical forest fragments of northern Paraná / Persistência de aves frugívoras após uma década em fragmentos florestais do norte do Paraná

Forest fragmentation is a major cause of loss of species. We evaluated the local extinction of medium-large frugivorous bird species in six forest fragments of northern Paraná: the Parque Estadual Mata dos Godoy (PEMG), the largest and most preserved forest fragment in the region, and five other fragments. Fixed-width point counts and line transects were conducted along trails in the PEMG for 10 days: from September 2010 to March 2011, and from August 2011 to November 2011. Avian surveys in each of the other forest fragments were made over four days from October to December 2011. We compared data with a previous census carried out 10 years earlier. No extinction events were recorded from the PEMG. However, the relative abundance of species significantly changed during the ten years between surveys. In all the other forest fragments at least two frugivorous bird species disappeared, and in some as many as seven. Protecting the PEMG is crucial for the maintenance of frugivorous bird populations in our studied landscape.

A fragmentação florestal é uma das principais causas da perda de espécies. Avaliamos a extinção local de aves frugívoras de médio e grande porte em seis fragmentos do norte do Paraná: o Parque Estadual Mata dos Godoy (PEMG), maior e mais preservado remanescente florestal da região, e outros cinco fragmentos. Foram realizadas amostragens por pontos de escuta de distância limitada e por transecções no PEMG ao longo de 10 dias: entre setembro de 2010 e março de 2011, e entre agosto e novembro de 2011. Os outros cinco fragmentos foram amostrados ao longo de quatro dias entre outubro e dezembro de 2011. Os dados foram comparados com um levantamento prévio realizado há 10 anos. Não foram observadas extinções no PEMG. No entanto, foram observadas alterações significativas na abundância relativa das espécies em dez anos (Wilcoxon Signed-Rank). Nos outros fragmentos florestais verificou-se o desaparecimento de pelo menos duas espécies, sendo que a variação foi de duas a sete espécies. A proteção do PEMG parece ser crucial para a manutenção das populações de aves frugívoras na paisagem estudada.

Frugivory and potential of birds as dispersers of Siparuna guianensis / Frugivoria e potencial de aves como dispersores de Siparuna guianensis

Siparuna guianensis is a neotropical tree species, found both on edge and interior of forest fragments, mainly on understory and regeneration areas. The fruit are zoochorous with a sweet aril. This work aims to determine the bird species that eat the fruits of S. guianensis in a semi deciduous forest fragment in Brazilian Cerrado and measure which species have the highest potential as seed dispersers. Seven individuals of S. guianensis were sampled, totaling 69 hours. A hundred and fifty four visits were registered by seven species of birds. Antilophia galeata had the biggest potential as seed dispersal agent. Antilophia galeata, Lanio penicillatus and Dacnis cayana can be important seed dispersers, since they have a high consumption and visitation rate. The consumption of S. guianensis by species of different feeding guilds can be an important strategy for dispersal of plant species in regeneration habitats, raising the chances of an effective dispersal.

Siparuna guianensis é uma espécie arbórea neotropical do Cerrado, encontrada tanto na borda quanto no interior de fragmentos florestais, principalmente no sub-bosque de matas em regeneração. Os frutos são zoocóricos com arilos adocicados. Os objetivos desse estudo foram: determinar quais espécies de aves consomem os frutos de S. guianensis em um fragmento de floresta semidecídua do Cerrado brasileiro, e inferir quais espécies apresentaram maior potencial de dispersão. Sete indivíduos de S. guianensis foram amostrados, totalizando 69 horas-planta. Foram registradas 153 visitas, realizadas por sete espécies de aves. Antilophia galeata apresentou o maior potencial de dispersão. Entre as espécies exclusivamente florestais, A. galeata, Dacnis cayana e Lanio penicillatus podem ser importantes dispersores, devido à taxa de consumo elevada, maior número de visitação e maior potencial para dispersar as sementes em sítios viáveis de germinação. O consumo dos frutos de S. guianensis por espécies de diferentes guildas alimentares pode ser uma importante estratégia para esta espécie em ambientes em regeneração, por maximizar a possibilidade de dispersão.

Phenology of tropical understory trees: patterns and correlates

Reproductive phenologies of plants are constrained by climate in highly seasonal regions. In contrast, plants growing in wet tropical forests are freed from many abiotic constraints, which in canopy tree communities lead to a rich diversity of phenological patterns within and among individuals, species and communities. However, basic descriptions of tropical phenological patterns and the processes that shape them are rare. Here, we document the individual-, population-, and landscape-level phenological patterns of two dominant families of understory woody plants important to avian frugivores, the Melastomataceae and Rubiaceae, along an elevational transect in Costa Rica. The 226 individual plants belonging to 35 species in this study, varied in the number of reproductive bouts/year, and the timing, duration, and synchrony of reproductive stages. This variation was not related to factors related to their interactions with mutualists and antagonists, nor did it appear to be constrained by phylogeny. Diverse phenological patterns among species led to relatively aseasonal patterns at the community and landscape level. Overall, evidence for biotic processes shaping temporal patterns of fruiting phenology was weak or absent. These findings reveal a number of unexplained patterns, and suggest that factors shaping phenology in relatively aseasonal forests operate in idiosyncratic ways at the species level.

En regiones con marcada estacionalidad, los patrones fenológicos de las plantas están limitados por el clima. Por el contrario, las plantas que crecen en bosques húmedos tropicales, no tienen tantas limitaciones abióticas y es por esto que el dosel presenta una diversidad muy rica en los patrones fenológicos de individuos, especies y comunidades. Sin embargo, es muy escasa la información sobre la descripción básica de los patrones fenológicos tropicales y de los procesos que los afectan. En este documento, presentamos los patrones fenológicos, a nivel de individuo, población y paisaje, a lo largo de un transecto altitudinal en Costa Rica, para dos familias dominantes de plantas leñosas (Melastomataceae y Rubiaceae) que son de gran importancia en la dieta de aves frugívoras. En este estudio, las plantas variaron en el número de brotes reproductivos por año, así como en el tiempo, duración y sincronización de la reproducción. Esta variación no estuvo relacionada con interacciones con mutualistas y antagonistas, ni aparentemente estuvo limitada por la filogenia. Los diversos patrones fenológicos de las especies fueron relativamente no estacionales a nivel de comunidad y paisaje. En conjunto, hubo poca evidencia de que los procesos abióticos hayan afectado los patrones fenológicos de fructificación. Estos resultados revelan una serie de patrones sin explicación aparente, y sugieren que los factores que determinan la fenología en los bosques relativamente no estacionales, funcionan de manera idiosincrática a nivel de especie.

Bird frugivory and seed germination of Myrsine umbellata and Myrsine lancifolia (Myrsinaceae) seeds in a cerrado fragment in southeastern Brazil / Frugivoria e germinação de sementes de Myrsine umbellata e Myrsine lancifolia (Myrsinaceae) por aves em um fragmento de Cerrado no sudeste do Brasil

Birds are known to be important dispersers of plants, since the passage of seeds through the digestive tract often has a positive influence on germination percentage and speed. In this study, proportions of germination in different substrates were compared between Myrsine (Myrsinaceae) seeds collected manually and those ingested by birds. The guilds of birds that fed on M. umbellata and M. lancifolia were identified and comprise 24 and 12 species, respectively. A higher germination proportion was found among seeds defecated by birds and sowed in the study area. The study also found differences between the guilds of frugivores in both synchronopatric species. Therefore, we suggest that M. umbellata and M. lancifolia are important food sources by birds that play a positive influence for enhance germination of Myrsine.

As aves são reconhecidamente importantes agentes dispersores de plantas, uma vez que a passagem da semente pelo trato digestório muitas vezes interfere positivamente na porcentagem e velocidade de germinação de sementes. No presente estudo, as porcentagens de germinação, em diferentes substratos, foram comparadas entre sementes ingeridas por aves e sementes não-ingeridas (coletadas manualmente) de Myrsine (Myrsinaceae). A guilda de aves que se alimentou de M. umbellata e M. lancifolia foi identificada com 24 e 12 espécies, respectivamente. Verificou-se maior porcentagem de germinação nas sementes defecadas por aves, que foram semeadas em solo da área de estudo. Além disso, constataram-se diferenças nas guildas de frugívoros entre as duas espécies sincronopátricas. Portanto, nós sugerimos que M. umbellata e M. lancifolia são importantes fontes alimentares para aves que têm uma influência positiva para o aumento na germinação de Myrsine.