Influencia del hábitat en la diversidad de aves insectívoras en un sistema agroforestal enclavado en un Bosque Mesófilo de Montaña / Influence of the habitat on the diversity of insectivorous birds in agroforestry systems embedded in a Mountain Mesophilic Forest

Resumen Los sistemas agroforestales pueden representar importantes nichos ecológicos que coadyuven a la conservación de la diversidad avifaunística. El objetivo de este trabajo fue estimar y comparar la diversidad y uso de hábitat de aves insectívoras en sistemas agroforestales enclavados en un bosque mesófilo de montaña. Se efectuó el monitoreo de aves de agosto de 2018 a enero de 2019 en tres hábitats: café tradicional (CT), potrero (PT) y bosque mesófilo de montaña (BMM). Se determinaron índices de abundancia relativa (IAR), riqueza (Jacknife1), similitud (Jaccard) y diversidad (Shannon-Wiener). El IAR presentó valores bajos para los tres hábitats. El método Jacknife1 denotó una riqueza promedio considerable para las tres áreas (CT: 33.02, PT: 24.20, BMM: 9.98, CT-PT-BMM: 52.22). La técnica de Jaccard registró poca similitud en la riqueza, reafirmando el efecto del hábitat, composición y estructura florística como factores determinantes, al mismo tiempo que estableció promedios de diversidad alta obtenidos mediante el método de Shannon-Wiener (H´= 3.3; 3.1; 2.27; 3.78, respectivamente), revelando una diversidad relativamente estable en los tres hábitats. Por su parte, Kruskal-Wallis advirtió diferencias en la diversidad, pero no para la riqueza y la abundancia. Se evidenció la conformación declústeresy agrupaciones que encontraron mayor similitud entre la riqueza y la abundancia de especies por cada monitoreo aplicado. El análisis de componentes principales indicó mayor correlación del hábitat y la vegetación utilizados para la alimentación en el estrato herbáceo y arbóreo, en alturas que van de 5 m a 10 m, utilizando el estrato aéreo para vuelo. Los sistemas agroforestales estudiados constituyeron un nicho de oportunidad en donde la avifauna halló alimento, áreas de nidación y reproducción. Se recomienda la implementación de buenas prácticas de manejo agroforestal que coadyuven a la conservación de especies.

Abstract Agroforestry systems can represent important ecological niches that contribute to the conservation of bird diversity. The objective of this work was to estimate and compare the diversity and habitat use of insectivorous birds in agroforestry systems located in a montane cloud forest. Bird monitoring was carried out from August 2018 to January 2019 in three habitats: traditional coffee plantation (CT), paddock (PT) and montane cloud forest (BMM). Relative abundance (IAR), richness (Jacknife1), similarity (Jaccard) and diversity (Shannon-Wiener) indices were determined. The IAR presented low values for the three habitats. The Jacknife1 method denoted considerable average richness for the three areas (CT: 33.02, PT: 24.20, BMM: 9.98, CT-PT-BMM: 52.22). The Jaccard technique recorded little similarity in richness, reaffirming the effect of habitat, composition and floristic structure as determining factors, which at the same time established high diversity averages, obtained by the Shannon-Wiener method (H´= 3.3; 3.1 ; 2.27; 3.78, respectively), revealing a relatively stable diversity in the three habitats. For his part, Kruskal-Wallis noticed differences in diversity, but not for richness and abundance. The formation of clusters and groups that found greater similarity between the richness and abundance of species for each applied monitoring was evidenced. Principal component analysis indicated a higher correlation of habitat and vegetation used for feeding in the herbaceous and arboreal stratum, at heights ranging from 5 m to 10 m, using the aerial stratum for flight. The agroforestry systems studied constituted a niche of opportunity where the avifauna found food, nesting and reproduction areas. The implementation of good agroforestry management practices that contribute to the conservation of species is recommended.

Species diversity and activity of insectivorous bats in three habitats in La Virgen de Sarapiquí, Costa Rica / Diversidad y actividad de especies de murciélagos insectívoros en tres hábitats de La Vírgen, de Sarapiquí, Costa Rica

Pineapple farms make up 45 000ha of Costa Rican landscape and are the second most exported crop. This is economically beneficial for the Costa Ricans, but greatly affects the natural flora and fauna because it is such a low growing crop. This study examined the differences in insectivorous bat species diversity and activity in the habitat gradient between the forest in Tirimbina Biological Reserve in La Virgen de Sarapiquí, Heredia, Costa Rica and the nearby pineapple farm called Finca Corsicana. Over a four week period in March and April 2013, ultrasonic recorders were placed at different sites to pick up the bats’ calls. Then the recordings were analyzed to identify the species. There were four families present and 19 different species. There was a significant decrease in the number of bat passes (the number of times a bat passes the recorder) in the pineapple farm (x=22.6), in comparison to the border (x=39.9), and the forest (x=44.2) (p=0.0028). Agricultural environ- ments affected and lowered bat presence. Also, a greater mean number of bats recorded between 1900-1930hrs compared to 1730-1800hrs, coincided with the setting of the sun and beginning of bat activity. More research is need throughout the night and the year to establish clearer patterns of bat use and activity in different habitats.

Hay 45 000ha de piñeras en Costa Rica. La piña es la segunda fruta de mayor exportación en el país, por lo cual es muy importante para la economía. Este cultivo beneficia al país en términos económicos; no obstante, tiene efectos negativos en la flora y la fauna de áreas naturales al ser una planta herbácea de baja altura. Esta investigación examinó la diversidad y actividad de los murciélagos insectívoros en el gradiente entre un bosque (Reserva Biológica Tirimbina) y una piñera (Finca Corsi- cana) en la Virgen, Sarapiquí, Costa Rica. Durante cuatro semanas, puse grabadoras en tres sitios (bosque, borde de bosque y piñera) para grabar las llamadas de los murcié- lagos. Después analicé las llamadas para identificar las especies. Encontré cuatro familias y 19 especies. Hubo una reducción en el número de pases de murciélagos (número de veces que un murciélago vuela al lado de la grabadora) en la piñera (x=22.6), en comparación con el borde de bosque (x=39.9) y el bosque (x=44.2) (p=0.0028). El ambiente agrícola afectó y redujo la presencia de murciéla- gos. Familias diferentes parecen estar adaptadas a hábitats diferentes. Finalmente, un mayor número de murciélagos fueron registrados entre las 19:00 y 19:30 hrs, comparados con las 17:30-18:00 hrs, lo cual coincide con el atardecer y el inicio de la actividad nocturna de los murciélagos. Se necesita más investigación, tanto en horas nocturnas, como del resto del año, para entender mejor los patrones de actividad y el uso de diferentes hábitats.

Seasonal variation of energy reserves and reproduction in neotropical free-tailed bats Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae) / Variação sazonal das reservas energéticas e a reprodução do morcego neotropical de cauda livre Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae)

Seasonal variation is a key factor regulating energy metabolism and reproduction in several mammals, including bats. This study aimed to track seasonal changes in the energy reserves of the insectivorous bat Molossus molossus associated with its reproductive cycle. Adult males were collected during the four neotropical annual seasons in Viçosa - MG, Brazil. Blood and tissues were collected for metabolic analysis and testes were removed for histology and morphometry. Our results show that liver and breast muscle glycogen concentrations were significantly lower in winter. The adiposity index was significantly higher in the fall compared to winter and spring. Seminiferous tubules were greater in diameter in animals captured in fall and winter, indicating a higher investment in spermatic production during these seasons. The percentage of Leydig cells was higher in summer compared to fall and winter. We suggest that M. molossus presents a type of seasonal reproduction with two peaks of testicular activity: one in fall, with higher sperm production (spermatogenesis), and another in summer, with higher hormone production (steroidogenesis). The metabolic pattern may be associated with reproductive events, especially due to the highest fat storage observed in the fall, which coincides with the further development of the seminiferous tubules.

A variação sazonal é um fator chave na regulação do metabolismo energético e da reprodução em vários mamíferos, incluindo os morcegos. O objetivo deste estudo foi avaliar as reservas energéticas do morcego insetívoro Molossus molossus ao longo das estações anuais associadas ao seu ciclo reprodutivo. Foram coletados machos adultos durante as quatro estações anuais na cidade de Viçosa - MG, Brasil. Para as análises metabólicas foram coletados tecidos e sangue, e os testículos foram removidos para análises histológicas e morfométricas. Os resultados mostram que as concentrações de glicogênio no fígado e músculo peitoral foram significativamente menores no inverno. O índice adiposo foi significativamente maior no outono em relação ao inverno e primavera. Os túbulos seminíferos apresentaram maiores diâmetros nos animais coletados no outono e inverno, indicando um maior investimento na produção espermática durante estas estações. A porcentagem de células de Leydig foi maior no verão em comparação com outono e inverno. Sugere-se que M. molossus apresenta um tipo de reprodução sazonal com dois picos de atividade testicular: uma no outono, com maior produção de espermatozóides (espermatogênese), e outra no verão, com maior produção de hormônio (esteroidogênese). O padrão metabólico pode estar associado a eventos reprodutivos, especialmente devido ao maior armazenamento de gordura observado no outono, que coincide com o desenvolvimento dos túbulos seminíferos.

Energy metabolism and fasting in male and female insectivorous bats Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae) / Metabolismo energético e resposta ao jejum em morcegos insetívoros Molossus molossus (Chirpotera: Molossidae)

Metabolic adaptations induced by 24 and 48 hours of fasting were investigated in male and female insectivorous bats (Molossus molossus Pallas, 1766). For this purpose, plasma glucose, non esterified fatty acids (NEFA), glycogen, protein and lipids concentrations in liver and muscles were obtained. Data presented here demonstrate that fed bats showed plasma glucose levels similar to those reported for other mammal species. In response to fasting, glycemia was decreased only in 48 hours fasted females. Plasma NEFA levels were similar in both sexes, and did not exhibit any changes during fasting. Considering the data from energy reserve variations, fed females presented an increased content of liver glycogen as well as higher breast muscle protein and limbs lipids concentrations, compared to fed males. In response to fasting, liver and muscle glycogen levels remained unchanged. Considering protein and lipid reserves, only females showed decreased values following fasting, as seen in breast, limbs and carcass lipids and breast muscle protein reserves, but still fail to keep glucose homeostasis after 48 hours without food. Taken together, our data suggest that the energy metabolism of insectivorous bats may vary according to sexual differences, a pattern that might be associated to different reproduction investments and costs between genders.

As adaptações metabólicas induzidas pelo jejum foram investigadas em morcegos insetívoros machos e fêmeas (Molossus molossus Pallas, 1766) alimentados e submetidos ao jejum por 24 e 48 horas. Para este propósito, análises plasmáticas de glucose, ácidos graxos livres, glicogênio, proteína e lipídios do fígado e músculos foram analisados. Os dados obtidos demonstraram que o nível de glicose plasmática em morcegos alimentados foi similar ao apresentado por outras espécies de mamíferos. No entanto, em resposta ao jejum, a glicemia de fêmeas diminuiu significativamente após 48 horas, enquanto os níveis circulantes de machos permaneceram constantes. Os níveis de ácidos graxos não esterificados no plasma foram similares em ambos os sexos, e não houve mudança durante o jejum. Em relação às reservas energéticas, fêmeas alimentadas apresentaram maior teor de glicogênio no fígado, de proteína armazenada no músculo peitoral e lipídios nos músculos dos membros anteriores e posteriores, em comparação aos machos alimentados. Em resposta ao jejum, somente as fêmeas mostraram diminuição de algumas reservas energéticas, como a reserva lipídica dos músculos dos membros anteriores e posteriores, da carcaça e da reserva proteica do músculo peitoral. Apesar desta mobilização, as fêmeas, diferentemente dos machos, demonstraram uma incapacidade de manter a homeostase da glicose após 48 horas sem o alimento. Nossos dados sugerem que o metabolismo energético de morcegos insetívoros varia de acordo com o sexo, sendo que o padrão metabólico pode estar associado a diferenças de custo energético no investimento reprodutivo entre machos e fêmeas.

Energy metabolism and fasting in male and female insectivorous bats Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae)

Metabolic adaptations induced by 24 and 48 hours of fasting were investigated in male and female insectivorous bats (Molossus molossus Pallas, 1766). For this purpose, plasma glucose, non esterified fatty acids (NEFA), glycogen, protein and lipids concentrations in liver and muscles were obtained. Data presented here demonstrate that fed bats showed plasma glucose levels similar to those reported for other mammal species. In response to fasting, glycemia was decreased only in 48 hours fasted females. Plasma NEFA levels were similar in both sexes, and did not exhibit any changes during fasting. Considering the data from energy reserve variations, fed females presented an increased content of liver glycogen as well as higher breast muscle protein and limbs lipids concentrations, compared to fed males. In response to fasting, liver and muscle glycogen levels remained unchanged. Considering protein and lipid reserves, only females showed decreased values following fasting, as seen in breast, limbs and carcass lipids and breast muscle protein reserves, but still fail to keep glucose homeostasis after 48 hours without food. Taken together, our data suggest that the energy metabolism of insectivorous bats may vary according to sexual differences, a pattern that might be associated to different reproduction investments and costs between genders.

As adaptações metabólicas induzidas pelo jejum foram investigadas em morcegos insetívoros machos e fêmeas (Molossus molossus Pallas, 1766) alimentados e submetidos ao jejum por 24 e 48 horas. Para este propósito, análises plasmáticas de glucose, ácidos graxos livres, glicogênio, proteína e lipídios do fígado e músculos foram analisados. Os dados obtidos demonstraram que o nível de glicose plasmática em morcegos alimentados foi similar ao apresentado por outras espécies de mamíferos. No entanto, em resposta ao jejum, a glicemia de fêmeas diminuiu significativamente após 48 horas, enquanto os níveis circulantes de machos permaneceram constantes. Os níveis de ácidos graxos não esterificados no plasma foram similares em ambos os sexos, e não houve mudança durante o jejum. Em relação às reservas energéticas, fêmeas alimentadas apresentaram maior teor de glicogênio no fígado, de proteína armazenada no músculo peitoral e lipídios nos músculos dos membros anteriores e posteriores, em comparação aos machos alimentados. Em resposta ao jejum, somente as fêmeas mostraram diminuição de algumas reservas energéticas, como a reserva lipídica dos músculos dos membros anteriores e posteriores, da carcaça e da reserva proteica do músculo peitoral. Apesar desta mobilização, as fêmeas, diferentemente dos machos, demonstraram uma incapacidade de manter a homeostase da glicose após 48 horas sem o alimento. Nossos dados sugerem que o metabolismo energético de morcegos insetívoros varia de acordo com o sexo, sendo que o padrão metabólico pode estar associado a diferenças de custo energético no investimento reprodutivo entre machos e fêmeas.

Presence of insectivorous birds in the forest area of Istanbul University, Turkey.

Facilitation insectivorous birds life which is among the significant predators of insects in the forest is extremely important in terms of maintaining an intact natural ecosystem, biological variety and biological fight against over-reproducing harmful insects. The aim of our study is to conduct a preliminary search of insectivorous birds living in the research forest. Observation and field studies were conducted between January–December 2002 . Transect observation and counting methods were applied in the simplest way to observe the birds during the research. Aim of the count is to separate the bird species into ordinal categories of their abundance. As a result of this study 47 of 88 bird species found in research area are insectivorous bird species. They belong to 19 families. When encounter rates of insectivorous birds are considered, one of them is common, nine of them are frequent, thirty six of them are uncommon and one species is rare.

Hábitos alimentares de Basileuterus culicivorus (Aves: Parulidae) em uma área de Mata Atlântica secundária, sudeste do Brasil / Feeding habits of the Stripe-crowned Warbler (Basileuterus culicivorus, Aves: Parulidae) in an area of secondary Atlantic Forest in southeastern Brazil

Os hábitos alimentares de Basileuterus culicivorus, um insetívoro de sub-bosque forrageador de folhagem, foram estudados com base em amostras fecais e artrópodes de folhagem coletados em uma área de Mata Atlântica secundária no sudeste do Brasil. Foram identificados 220 itens alimentares em 32 amostras fecais, todos artrópodes. Os grupos de artrópodes mais representativos na dieta, compreendendo quase 80 por cento dos itens, foram Coleoptera, Araneae, larvas e Hymenoptera não Formicidae respectivamente, sendo que Araneae e Coleoptera foram também os táxons mais abundantes encontrados na folhagem. Basileuterus culicivorus apresentou preferência alimentar tanto para os tipos de artrópodes quanto para o tamanho das presas consumidas, sendo que Hymenoptera (Formicidae e não Formicidae) e larvas de insetos e presas maiores do que 4 mm foram os artrópodes mais consumidos em relação aos encontrados no ambiente. O consumo de itens maiores parece ser uma forma de otimizar a obtenção de energia pela espécie.

The feeding behavior of the Stripe-crowned Warbler, an understorey foliage-gleaning insectivore, was studied based on fecal and foliage arthropod samples collected in an area of secondary Atlantic Forest in southeastern Brazil. In 32 fecal samples, 220 arthropod feeding items were identified. The most represented groups in the diet were Coleoptera, Araneae, insect larvae and Hymenoptera non-Formicidae, which accounted for almost 80 percent of the ingested items. Araneae and Coleoptera were also the most abundant taxa found on the foliage. The bird showed preference for prey of a certain type (Hymenoptera Formicidae, Hymenoptera non-Formicidae and insect larvae) and above a particular size (over 4 mm in length), which were the most consumed food items among those found in the environment. The consumption of larger prey items seems to be a way in which the species optimizes its energy intake.

Do bigger bats need more time to forage?

We test the hypothesis is that bats using the same area and at the same time would be using similar preys, but they would have different foraging times due to specific differences in biomass. A total of 730 captures was analyzed 13 species of Vespertilionidae and Molossidae bats netted over a small dam in southeastern Brazil from 1993 and 1999. The relationship between the average time of captures and the biomass of the species of Vespertilinidae and Molossidae most frequent (captures > 4) was positive and significant (r = 0.83, p = 0.022, N = 7). Two lines are discussed to answer the longer foraging time for bigger bats: 1) larger insectivorous bats don't consume proportionally larger preys and 2) larger insects are less available.

Testamos a hipótese de que morcegos insetívoros usando a mesma área podem estar usando as mesmas presas, mas têm diferentes tempos de forrageamento devido às diferenças de biomassa. De um total de 730 capturas, foram analisadas 13 espécies de Vespertilionidae e Molossidae capturadas em redes armadas sobre um pequeno açude no Sudeste do Brasil entre 1993 e 1999. A relação entre a média do horário de captura e a biomassa das espécies de Vespertilionidae e Molossidae mais freqüentes (capturas > 4) foi positiva e significante (r = 0,83, p = 0,022, N = 7). Duas linhas são discutidas para responder ao maior tempo de forrageamento pelos maiores morcegos: (1) morcegos insetívoros maiores não consomem presas proporcionalmente maiores; e (2) maiores insetos são menos disponíveis.

Do bigger bats need more time to forage? / Maiores morcegos precisam de mais tempo de forrageamento?

We test the hypothesis is that bats using the same area and at the same time would be using similar preys, but they would have different foraging times due to specific differences in biomass. A total of 730 captures was analyzed 13 species of Vespertilionidae and Molossidae bats netted over a small dam in southeastern Brazil from 1993 and 1999. The relationship between the average time of captures and the biomass of the species of Vespertilinidae and Molossidae most frequent (captures > 4) was positive and significant (r = 0.83, p = 0.022, N = 7). Two lines are discussed to answer the longer foraging time for bigger bats: 1) larger insectivorous bats don't consume proportionally larger preys and 2) larger insects are less available.

Testamos a hipótese de que morcegos insetívoros usando a mesma área podem estar usando as mesmas presas, mas têm diferentes tempos de forrageamento devido às diferenças de biomassa. De um total de 730 capturas, foram analisadas 13 espécies de Vespertilionidae e Molossidae capturadas em redes armadas sobre um pequeno açude no Sudeste do Brasil entre 1993 e 1999. A relação entre a média do horário de captura e a biomassa das espécies de Vespertilionidae e Molossidae mais freqüentes (capturas > 4) foi positiva e significante (r = 0,83, p = 0,022, N = 7). Duas linhas são discutidas para responder ao maior tempo de forrageamento pelos maiores morcegos: (1) morcegos insetívoros maiores não consomem presas proporcionalmente maiores; e (2) maiores insetos são menos disponíveis.

Immunocytochemical study of gastrintestinal endocrine cells in insectivorous bats (Mammalia: Chiroptera) / Estudo imunocitoquímico das células endócrinas gastrintestinais de morcegos insetívoros (Mammalia: Chiroptera)

The regional distribution and relative frequency of endocrine cells in the stomach and intestine of Phyllostomidae: Lonchorhina aurita and Molossidae: Molossus molossus bats were studied immunohistochemically. Three types of immunoreactive (IR) endocrine cells - to serotonin (5-HT), gastrin (GAS) and enteroglucagon (GLUC) - were found in the gastric mucosa and four types of IR cells were identified in the intestinal mucosa. This study showed an interespecfic difference in the regional distribution and relative frequency of endocrine cells in the Chiropteran alimentary tract.

A distribuição regional e a freqüência relativa das células endócrinas no estômago e intestino dos morcegos insetívoros Phyllostomidae: Lonchorhina aurita e Mormoopidae: Molossus molossus foram estudadas pelo método de imunohistoquímica. Três tipos de células endócrinas imunorreativas (IR) à serotonina (5-HT), gastrina (GAS) e enteroglucagon (GLUC) foram localizadas na mucosa gástrica e quatro tipos de células endócrinas IR à 5-HT, GAS, colecistoquinina (CCK) e GLUC foram identificadas na mucosa intestinal. Este estudo mostrou uma diferença interespecífica na distribuição regional e na freqüência relativa das células endócrinas no trato alimentar de Chiropteros.

Why do the ithomiines (Lepidoptera, Nymphalidae) aggregate?: notes on a butterfly pocket in central Brazil / Por que os Ithomiinae (Lepidoptera, Nymphalidae) se agregam?: observações sobre um bolsão de borboletas no Brasil central

This study provides information on the species composition and the number of butterflies in different phases of an ithomiine aggregation during the 2004 dry season in central Brazil, and tests some hypotheses concerning the pocket formation. The results obtained suggest that ithomiine pockets constitute primarily an adaptation of butterflies to the adverse climatic conditions of the dry season, such as high temperatures and low air relative humidity, rather than the occurrence of large concentrations of adult food resources (flowers visited for nectar were not found in the pocket site) or defense against visually hunting predators (contrary to the prediction tested, the frequency of butterflies bearing birds beak marks on the wings significantly increased along the period of pocket formation, especially in the case of Mechanitis polymnia, the most abundant species in the pocket). Other hypotheses concerning the pocket formation are also discussed.

Este trabalho apresenta dados sobre a composição de espécies e o número de indivíduos encontrados em diferentes fases de formação de um bolsão de Ithomiinae investigado na estação seca de 2004 em uma floresta de galeria do Brasil central, e testa algumas hipóteses relacionadas à formação do bolsão. Os resultados obtidos sugerem que o bolsão constitui primariamente uma adaptação das borboletas às condições adversas da estação seca, tais como altas temperaturas e baixa umidade relativa do ar, e não como conseqüência de grande concentração de recursos alimentares dos adultos (flores visitadas para obtenção de néctar não foram encontradas na área do bolsão), ou simples defesa contra predadores visualmente orientados (contrariamente à predição testada, a freqüência de borboletas apresentando marcas de bicadas de aves sobre as asas aumentou significativamente ao longo do período de formação do bolsão, especialmente no caso de Mechanitis polymnia, a borboleta mais abundante). Outras hipóteses relacionadas à formação do bolsão são também discutidas.

Natural regulation of white grub (Holotrichia sp: Scarabidae) by birds in agroecosystem.

The white grub (Holotrichia sp: Scarabidae) is an important subterranean pest damaging root systems of several crops. Experiments conducted during I985 and I986 showed that at least I4 species of birds picked up the grubs exposed during ploughing operation. The important bird predators were mynas Acridotheres tristis (Linnaeus) and Acridotheres ginginianus (Latham), crows Corvus splendens (Vieillot), Corvus macrorhynchos (Sykes), drongo Dicrurus adsimilis (Hodgson) and cattle egret Bubulcus ibis. The birds were found to reduce 45 to 65% grub population during 3 subsequent ploughings. The plant stand of second crop raised in bird exposed field was higher in experimental plot compared to the control. The number of birds attracted to the plough was not consistent with the density of grubs exposed but oh many extraneous factors. Factors affecting the extent of bird predation were presence of insectivorous birds in the surroundings, proximity to their breeding sites and timing of ploughing. White grub control by birds is economically cheaper and environmentally safe compared to the chemical control.