Transmisión oral de Trypanosoma cruzi: una nueva situación epidemiológica de la enfermedad de Chagas en Colombia y otros países suramericanos / Oral transmission of Trypanosoma cruzi : a new epidemiological scenario for Chagas´ disease in Colombia and other South American countries

Durante la última década se han reportado numerosos casos de infección por Trypanosoma cruzi por vía oral, debidos a la contaminación de alimentos con heces de triatominos silvestres o con secreciones de reservorios en áreas donde los vectores domiciliados han sido controlados o no hay antecedentes de domiciliación. Con base en criterios epidemiológicos, clínicos y socioeconómicos, la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO) y la Organización Mundial de la Salud (OMS) establecieron una clasificación de los parásitos transmitidos por contaminación de alimentos en diferentes regiones del mundo, en la cual T. cruzi ocupó el décimo lugar de importancia en un grupo de 24 parásitos. Los cambios ambientales, como la deforestación y el calentamiento global, han afectado los ecotopos y el comportamiento de los vectores y de los reservorios de T. cruzi , de manera que estos se han desplazado a nuevas zonas, generando una nueva forma de transmisión por contaminación de alimentos que requiere su evaluación en el país. La presente revisión aborda la transmisión oral de la enfermedad de Chagas con énfasis en los estudios orientados a identificar los factores de riesgo, las especies de triatominos involucrados, la fisiopatología de la infección oral y los genotipos del parásito que están implicados en esta forma de transmisión en Colombia y en otras regiones de América Latina, así como la necesidad de adoptar políticas para su control y vigilancia epidemiológica.

Many cases of infection caused by the oral transmission of Trypanosoma cruzi have been reported during the last decade. These have been due to the contamination of food by faeces from sylvatic triatomines or by leakage from reservoirs in areas where domiciliated vectors have been controlled or where there has been no prior background of domiciliation. The United Nations Food and Agriculture Organization (FAO) and the World Health Organization (WHO) have used epidemiological, clinical and socioeconomic criteria for ranking parasites transmitted by the contamination of food in different areas of the world; T. cruzi was placed tenth in importance amongst a group of 24 parasites in such ranking. Environmental changes such as deforestation and global warming have affected ecotopes and the behaviour of T. cruzi vectors and reservoirs so that these have become displaced to new areas, thereby leading to such new transmission scenario caused by the contamination of food, which requires evaluation in Colombia. The current review deals with the oral transmission of Chagas´ disease, emphasising studies aimed at identifying the pertinent risk factors, the triatomine species involved, the physiopathology of oral infection, the parasite´s genotypes implicated in this type of transmission in Colombia and other Latin American regions, as well as the need for ongoing epidemiological surveillance and control policies.

Molecular mechanisms of Trypanosoma cruzi infection by oral route

Frequent reports on outbreaks of acute Chagas' disease by ingestion of food contaminated with parasites from triatomine insects illustrate the importance of this mode of transmission. Studies on oral Trypanosoma cruzi infection in mice have indicated that metacyclic trypomastigotes invade the gastric mucosal epithelium. A key molecule in this process is gp82, a stage-specific surface glycoprotein that binds to both gastric mucin and to target epithelial cells. By triggering Ca2+ signalling, gp82 promotes parasite internalisation. Gp82 is relatively resistant to peptic digestion at acidic pH, thus preserving the properties critical for oral infection. The infection process is also influenced by gp90, a metacyclic stage-specific molecule that negatively regulates the invasion process. T. cruzi strains expressing high gp90 levels invade cells poorly in vitro. However, their infectivity by oral route varies considerably due to varying susceptibilities of different gp90 isoforms to peptic digestion. Parasites expressing pepsin-susceptible gp90 become highly invasive against target cells upon contact with gastric juice. Such is the case of a T. cruzi isolate from an acute case of orally acquired Chagas' disease; the gp90 from this strain is extensively degraded upon short period of parasite permanence in the gastric milieu. If such an exacerbation of infectivity occurs in humans, it may be responsible for the severity of Chagas' disease reported in outbreaks of oral infection.

Molecular basis of mammalian cell invasion by Trypanosoma cruzi

O estabelecimento da infecção por Trypanosoma cruzi, o agente da doença de Chagas, depende de uma série de eventos envolvendo interações de diversas moléculas do parasita com componentes do hospedeiro. Focalizamos aqui os mecanismos de invasão celular por tripomastigotas metacíclicos (TM) e por tripomastigotas de cultura de tecido (TCT). Durante a internalização de TM ou TCT, vias de transdução de sinal são ativadas tanto no parasita como na célula alvo, acarretando a mobilização de Ca2+. Para adesão, TM utiliza as glicoproteínas de superfície como a gp82 e gp35/50, que são moléculas indutoras de sinal de Ca2+. Em isolados de T. cruzi que entram na célula hospedeira de maneira dependente de gp82, a proteína tirosina quinase assim como a fosfolipase C do parasita são ativadas, e Ca2+ é liberado de reservatórios sensíveis a IP3, enquanto em isolados de T. cruzi que se ligam às células alvo através de gp35/50, a via de sinalização envolvendo adenilil ciclase parece ser estimulada, com liberação de Ca2+ de acidocalciossomos. Além disso, dependendo do isolado de T. cruzi, sinais inibitórios mediados por gp90 específica de TM podem ser desencadeados tanto na célula hospedeira como no parasita. O repertório de moléculas de TCT implicadas na invasão celular inclui glicoproteínas de superfície da família gp85, com membros contendo sitos de ligação à laminina e citoqueratina 18, enzimas como a cruzipaína, trans-sialidase, e uma oligopeptidase B que gera um agonista de Ca2+ a partir de uma molécula precursora. .