Microhabitat selection, and seasonal and daily activity of the snail Tikoconus costarricanus (Stylommatophora: Euconulidae) in tropical montane wet forest understory

Introduction: The integument of terrestrial mollusks is highly susceptible to dehydration; therefore, microhabitat selection, seasonality and behavior around the day are crucial to their survival. However, they are still poorly understood, especially for tropical montane wet forest species. Objetive: To analyze activity patterns and microhabitat selection on shrubs of the land snail Tikoconus costarricanus, according to season, daytime and weather. Methods: I conducted the study near "El llano" water dam in a tropical montane wet forest in Costa Rica. I observed daily activity of T. costarricanus, during the rainy and the dry season on a 2 km long trail. I observed 167 specimens and made 781 observations in total. I took note of: season, time, activity, weather, temperature and relative humidity inside the forest, and part of the leaf and height where snails were. Active snails had optical tentacles extended. I analysed daily rainfall data from a nearby meteorological station. Results: This species can be found mainly on understory leaves between 1.1 and 2 m above the floor. They are active the day around during the whole year. Only 24 % of the snails were on the upper side of leaves, but 92 % of them were active. The following behaviors were season dependent: activity peaks, leaf side selection according to daytime and weather, quantity of snails aestivating and vertical distribution. During the dry season, I found more active snails in rainy and cloudy days. During the rainy season I found more active snails in sunny days. During rainy season light hours, active snail percentage on the upper side of leaves decreased with rainfall increase, while in the dry season decreased with temperature increase and relative humidity decrease. During night hours of both seasons, the number of snails on the upper side of leaves decreased considerably in relation to active snails, especially in the rainy season. This snail aestivated on the underside of leaves during periods shorter than 21 h, mainly around noon and afternoons during the dry season. High humidity in this forest allowed snail activity around the day at any season. However, this species aestivated when moisture reached the lowest values, mainly, around noon and in the afternoons in the dry season. The rainfall pattern during the rainy season light hours explains the specimen decrease on the upper side of leaves, but in the dry season it is better explained by the temperature increase and the decrease in relative humidity. During dark hours, the almost complete snail absence on the upper side of leaves during the rainy season is explained if the effect of canopy drip produced by rain and dew condensed on leaves is added to the rain pattern. The situation is slightly different in dark hours of the dry season, in this case, snail decrease on the upper side of leaves is explained by canopy drip from dew and fog precipitation. Seasonal difference in vertical distribution may be a way to avoid rain and rain splash out on the soil. Conclusions: Moisture, temperature, rain, and canopy drip from dew, fog and rain, affect behavior and substrate selection of small terrestrial mollusks that inhabit shrubs in wet tropical rainforests.

Introducción: El integumento de los moluscos terrestres es susceptible a desecación, por eso la selección de microhábitats, la estacionalidad y el comportamiento a lo largo del día son cruciales para su sobrevivencia. No obstante, es poco lo que se ha investigado al respecto, en especial para moluscos tropicales de arbustos del sotobosque en bosques húmedos de montaña. Objetivo: Analizar los patrones de actividad y de la selección de microhábitats del caracol terrestre Tikoconus costarricanus según la estación del año, la hora del día y el clima. Métodos: El trabajo lo realicé en un bosque tropical húmedo de montaña cerca de la represa hidrológica "El Llano", Costa Rica. Analicé la actividad diaria de especímenes de T.costarricanus en un trayecto de 2 km: observé 167 especímenes e hice 781 observaciones. Tomé nota de: estación del año, hora, actividad, parte de la hoja donde estaba el caracol, altura en la planta, clima y humedad relativa y temperatura dentro del bosque. Consideré que un espécimen estaba activo cuando los tentáculos ópticos estaban extendidos. Analicé la precipitación pluvial por horas con datos de una estación meteorológica cercana. Resultados: Encontré caracoles principalmente en las hojas de arbustos entre 1.1 y 2 m sobre el suelo; encontré individuos activos a todas horas y en cualquier época del año. Solo el 24 % de los individuos estaban en el haz, de esos el 92 % estaban activos. Encontré variación estacional en el patrón de actividad, la selección del lado de la hoja de acuerdo a la hora del día y el clima, la cantidad de especímenes estivando, y la distribución vertical. En la época seca encontré más caracoles activos con clima húmedo, por el contrario, en la estación lluviosa encontré más caracoles activos con clima seco. Durante las horas de luz de la estación lluviosa, la cantidad de caracoles activos sobre el haz de las hojas disminuyó con el aumento de precipitación pluvial, en tanto que en la estación seca disminuyó con el aumento de la temperatura y la disminución de la humedad relativa. Durante las horas nocturnas de ambas estaciones, la cantidad de caracoles sobre el haz de las hojas disminuyó considerablemente en relación a los caracoles activos, especialmente en la época lluviosa. Este caracol estivó principalmente a mediodía y en las tardes de la época seca en el envés de las hojas por periodos inferiores a 21 h seguidas. La elevada humedad del bosque tropical húmedo de montaña permite que estos caracoles estén activos en cualquier momento. Sin embargo, la estivación les permite protegerse de la desecación durante los periodos más secos. El patrón de lluvias durante las horas de luz de la época lluviosa explica la disminución de especímenes presentes en el haz de las hojas, pero en la época seca lo explica mejor el aumento de la temperatura y la disminución de la humedad relativa. Durante las horas oscuras, la casi ausencia de caracoles en el haz de las hojas durante la estación lluviosa se explica si al patrón de lluvia se le agrega el efecto del goteo foliar producido por la lluvia y el rocío que se condensa sobre las hojas. La situación es un poco diferente en las horas oscuras de la estación seca, en este caso, la disminución de caracoles en el haz, se explica por el goteo foliar derivado del rocío y de la precipitación de neblina. Es posible que la diferencia en la preferencia vertical se deba a que evitan la lluvia y la salpicadura de la lluvia al caer en el suelo. Conclusiones: La humedad, la temperatura, la lluvia y el goteo foliar derivado de rocío, neblina y lluvia, afectan el comportamiento y la selección de sustrato de moluscos terrestres pequeños que habitan en arbustos de bosques tropicales húmedos de montaña.

A new genus of semislugs (Stylommatophora: Euconulidae) from Costa Rica and a review of the genus Velifera (Stylommatophora: Euconulidae)

La familia Econulidae tiene distribución circumglobal, pero solo la subfamilia Euconulinae está presente en el continente americano. En Costa Rica hay reportadas 14 especies nativas de euconúlidos. En este trabajo describo el género Tikoconus g.n., un euconúlido nuevo y endémico de Costa Rica. Este género se puede reconocer por su aspecto de semibabosa, su concha externa subglobosa a subglobosa comprimida, muy delgada y flexible. La ausencia de pequeños puntos negros en el manto y la presencia de al menos algunas manchas oscuras en la banda inferior del surco pedal, junto con una prolongación en forma de Z de la uretra que casi alcanza el collar del manto, son distintivos del género. El sistema reproductivo tiene una glándula penial distintiva. Ésta, tiene forma de C, rodea el pene, está adherida al pene y al ciego del pene, pero carece de ductos conectores y tiene una extensión interna en el pene mono o bilobulada. El epifalo tiene una verga que ingresa en el pene. La caperuza del pene rodea parte del pene, la base del epifalo y la inserción del músculo retractor del pene, deja libre la glándula penial y el ciego del pene. Carece de glándula gametolítica. Describo dos subgéneros nuevos: Tikoconus sensu stricto con 6 especies T. (T.) costaricanus sp.n. (type species), T. (T.) onca sp.n., T. (T.) andresi sp.n., T. (T.) katyae sp.n., T. (T.) alosii sp.n., T. (T.) subsilvanus sp.n.; y Bribriconus con una especie T. (B.) thompsoni sp.n. Todas las especies tienen una distribución restringida a una cuenca, la única excepción es T. costaricanus que vive en casi todas las cadenas montañosas de Costa Rica. Este género habita en bosques tropicales muy húmedos y poco alterados de los 400 a los 2 500 masl en la vertiente atlántica y de los 760 a los 2 500 masl en la vertiente pacífica. El género Velifera, la otra semibabosa euconúlida reportada para Costa Rica, se mantiene como un taxón válido. Escojo el espécimen ANSP 48765 como lectotipo de Velifera gabbi con el propósito de aclarar la aplicación del nombre a un taxón.

Introduction: The family Euconulidae is circumglobal, but only one subfamily, the Euconulinae, occurs in the American continent. Fourteen native euconulids, in three genera, have been reported from Costa Rica. Objective: In this paper I describe Tikoconus, a new genus of Euconulinae endemic to Costa Rica. Methods: I dissected alcohol-preserved euconulids collected in Costa Rica. I took photographs or electron micrographs or drew the shell, external anatomy, reproductive system, mantle cavity organs and radula. Results: The genus Tikoconus can be recognized by its semislug appearance and very thin and often flexible subglobose to subglobose-depressed external shell. Other distinctive features of the genus are a lack of black dots on the mantle and the presence of at least some dark blotches on the subpedal groove band. Internally, the urethra has a Z-shaped prolongation that almost reaches the mantle collar. The reproductive system has a distinctive external C-shaped penial gland that surrounds half of the penis circumference and is attached to the penis and to the penial caecum, but not connected to them by ducts. Also, there is an internal mono- or bi-lobulated extension in the penis. The epiphallus has a verge that enters into the penis. The penial sheath surrounds part of the penis, the epiphallus base and the penial retractor muscle insertion, but leaves the penial gland and the penis caecum free. The gametolytic gland is absent. I described two new subgenera: Tikoconus sensu stricto with seven new species-T. (T.) costaricanus sp.n. (type species), T. (T.) onca sp.n., T. (T.) andresi sp.n., T. (T.) katyae sp.n., T. (T.) alosii sp.n., T. (T.) subsilvanus sp.n.; and Bribriconus with only one species-T. (B.) thompsoni sp.n. All species have restricted distributions and are endemic to particular watersheds, except for T. costaricanus which occurs nearly throughout the central mountains of Costa Rican. This genus inhabits very wet, little disturbed tropical forests from 400 to 2 500 masl on the Atlantic slope and from 760 to 2 500 masl on the Pacific slope. The genus Velifera, the other semislug euconulid reported from Costa Rica, is kept as a valid taxon and I choose the specimen ANSP 48765 as lectotype of Velifera gabbi with the purpose of clarifying the application of the name to a taxon. Conclusion: A new euconulid genus and seven species were described.

Demography of the land snail Tikoconus (Tikoconus) costaricanus (Stylommatophora: Euconulidae) in tropical low montane and premontane forests, Costa Rica

Introduction: Ecology and natural history of neotropical land snails is almost unknown. Objetive: In this paper, I analyse the population dynamics of Tikoconus (Tikoconus) costaricanus Barrientos, an understory endemic euconulid. Methods: I compared T. costaricanus' demography patterns in tropical montane forests in central Costa Rica in three habitats with different restoration techniques: a mature forest, a secondary forest and a Cuppressus lusitanica plantation. I collected data in three month periods during a year. I analysed population size in relation with habitat, sampling date, leaf litter humidity, depth and quantity; and specimen size in relation with habitat and sampling date. I also kept some specimens in terraria and described part of their natural history. Results: The species is more abundant in mature forest (Ø = 0.174 ind/m2). The number of specimens in each habitat was constant throughout the year (Kruskall-Wallis = 2.0118, p = 0.57, NS) and hatching occurs in the middle and last months of the rainy season (Kruskall-Wallis = 17.3061, P = 0.00061, **). Number of specimens is related with leaf litter humidity (Spearman correlation, r = 0.3524, n = 232, P < 0.001, **), quantity (Spearman correlation, r = 0.3922, n = 232, P < 0.001, **) and depth (Spearman correlation, r = 0.2543, n = 232, P < 0.001, **). This relationship is explained by the high and stable humid environment provided by leaf litter. Some specimens migrate from foliage to leaf litter during the drier months. Eggs (Ø = 1mm) are laid on moss or soil and the young spend the first 2 or 3 weeks of their life on moss. Egg masses are small (Ø = 4 eggs), and shells look bubbly. Egg development time (20 days) was longer than in other tropical species. Adult pigmentation appears around two months after hatch. In the only case observed, egg laying began 5 months after hatching and the specimen lived 9 months. Conclusions: Restorations techniques should consider leaf litter features in order to protect endemic neotropical humid dependent diversity.

Introducción: La ecología y la historia natural de los moluscos terrestres neotropicales es casi desconocida. Objetivo: En este artículo analicé la dinámica poblacional de Tikoconus (Tikoconus) costaricanus Barrientos, una especie endémica que habita el sotobosque del centro de Costa Rica. Métodos: Comparé los patrones demográficos de la especie en un bosque tropical montano en tres hábitats con diferentes estrategias de restauración: un bosque maduro, un bosque secundario y una plantación de Cuppressus lucitanica. Recolecté datos en periodos de tres meses durante un año. Analicé el tamaño de la población en relación : hábitat, fecha de muestreo, humedad, profundidad y cantidad de la hojarasca. También analicé el tamaño de los especímenes en relación al hábitat y fecha de muestreo. Mantuve algunos especímenes en terrarios y describí parte de su historia natural. Resultados: La especie fue más abundante en el bosque maduro (Ø = 0.174 ind/m2). La cantidad de especímenes en cada hábitat fue constante a lo largo del año (Kruskall-Wallis= 2.0118, P = 0.57, NS) y la eclosión se presenta en la mitad y últimos meses de la estación lluviosa (Kruskall-Wallis = 17.3061, P = 0.00061, **). La cantidad de especímenes estuvo relacionada con la humedad del ambiente que provee la hojarasca. Durante los meses más secos algunos especímenes migran del follaje a la hojarasca. Los huevos (Ø = 1 mm) son depositados en el musgo y en el suelo y los jóvenes pasan las primeras 2 o 3 semanas de su vida en el musgo. Las masas de huevos son pequeñas (Ø = 4 huevos) y los huevos se ven como construidos de burbujas. El tiempo de desarrollo de los huevos (20 días) fue más prolongado que en otras especies tropicales. La pigmentación del adulto aparece alrededor de dos meses después de la eclosión. En el único caso observado la ovoposición empezó a los 5 meses después de la eclosión y el espécimen vivió hasta los 9 meses. Conclusiones: Las técnicas de restauración deben considerar las características de la hojarasca con el fin de proteger la biodiversidad neotropical endémica dependiente de la humedad del ambiente.

Reproductive system, mating behavior and basic ecology of an extremely rare tropical snail: Drymaeus tripictus (Stylommatophora: Bulimulidae) / Sistema reproductivo, comportamiento de apareamiento y ecología básica de un caracol tropical extremadamente raro: Drymaeus tripictus (Stylommatophora: Bulimulidae)

Abstract Very little is known about the ecology and biology of Drymaeus tripictus, an extremely rare and endemic land snail species from Costa Rican highlands. I studied the ecology and reproductive biology of D. tripictus from April 2009 through June 2010 in an old forest, a young forest and a Cupressuslusitanica plantation in central Costa Rica. Every three months I visited each habitat and collected specimens in 20 random sampling plots (3x3 m2 each). I observed the snail's activity and microhabitat preference in the field, and in the laboratory I recorded high definition videos of its mating behavior and analyzed reproductive morphology with light microscopy. The snail is more abundant in the old forest (0.017 ind./m2) and prefers leaves with little epiphyllous cover (0-25 % cover, chi-square test, p <0.0001). During the dry season the snails become active between 20:00 pm and 8:00 am (chi-square = 22.65, df=3, p < 0.0001); they are inactive mainly during the afternoon (11:00 am to 16:59 pm). I found active individuals mostly on the upper side of leaves, where they feed (Chi-square =6.76, df=1, p = 0.0093). Mating is unilateral, by shell mounting, with cryptic phallus intromission and without role switching or multiple mating. Its reproductive system is morphologically similar to that of Drymaeus costaricensis. Mating behavior is as expected for snails with high-spired shells, except for the lack of role switching. The density of D. tripictus is low even when compared with other endangered bulimulids. Rev. Biol. Trop. 64 (1): 55-68. Epub 2016 March 01.

ResumenSe conoce muy poco sobre la ecología y biología del caracol terrestre Drymaeus tripictus. Se trata de una especie extremadamente escasa y endémica de las zonas altas de Costa Rica. Estudié la ecología y biología reproductiva de D. tripictus de abril 2009 a junio 2010 en un bosque maduro, un bosque jóven y una plantación de Cupressus lusitanica en Costa Rica. Cada tres meses visité esos hábitats y recolecté especímenes en 20 puntos de muestreo (cada uno de 3x3 m2). Estudié actividad y preferencias de hábitat en la naturaleza. En el laboratorio grabé en alta definición el comportamiento de apareamiento y analicé la morfología reproductiva con un microscopio estereoscópico de luz. El caracol es mas abundante en el bosque maduro (0.017 ind/m2) y prefiere hojas con poca cobertura de epífilos (25% o menos de cobertura, chicuadrado, p < 0.0001). En la época seca, se activan entre las 8:00 pm y las 8:00 am principalmente (chi-cuadrado = 22.65, p <0.0001). En la tarde se inactivan (11:00 am to 16:59 pm). Los individuos activos se encuentran principalmente en el haz de las hojas (Chi-square =6.76, df =1, p = 0.0093), que es donde se alimentan. El apareamiento es unilateral por "montaje de concha", no hacen cambio de roles sexuales y la intromisión fálica es críptica. Su sistema reproductivo es morfológicamente similar al de Drymaeus costarricensis. El comportamiento de apareamiento es como se espera de un caracol de concha con espira alta, excepto por la ausencia de cambio de roles. La densidad de D. tripictus es mas baja que la de otros bulimulidos considerados en peligro.

Dynamics of leaf litter humidity, depth and quantity: two restoration strategies failed to mimic ground microhabitat conditions of a low montane and premontane forest in Costa Rica

Little is known about how restoration strategies affect aspects like leaf litter’s quantity, depth and humidity. I analyzed leaf litter’s quantity, depth and humidity yearly patterns in a primary tropical lower montane wet forest and two restored areas: a 15 year old secondary forest (unassisted restoration) and a 40 year old Cupressus lusitanica plantation (natural understory). The three habitats are located in the Río Macho Forest Reserve, Costa Rica. Twenty litter samples were taken every three months (April 2009-April 2010) in each habitat; humidity was measured in 439g samples (average), depth and quantity were measured in five points inside 50x50cm plots. None of the restoration strategies reproduced the primary forest leaf litter humidity, depth and quantity yearly patterns. Primary forest leaf litter humidity was higher and more stable (x=73.2), followed by secondary forest (x=63.3) and cypress plantation (x=52.9) (Kruskall-Wallis=77.93, n=232, p=0.00). In the primary (Kruskal-Wallis=31.63, n=78, p<0.001) and secondary (Kruskal-Wallis=11.79, n=75, p=0.008) forest litter accumulation was higher during April due to strong winds. In the primary forest (Kruskal-wallis=21.83, n=78, p<0.001) and the cypress plantation (Kruskal-wallis=39.99, n=80, p<0.001) leaf litter depth was shallow in October because heavy rains compacted it. Depth patterns were different from quantity patterns and described the leaf litter’s structure in different ecosystems though the year.

Poco se sabe acerca de cómo las estrategias de restauración afectan aspectos como la cantidad, profundidad y humedad de la hojarasca. Se analizaron estas variables en un bosque tropical húmedo montano bajo, considerado bosque primario y dos áreas restauradas: un bosque secundario de 15 años (restauración natural) y una plantación de Cupressus lusitanica de 40 años con sotobosque restaurado naturalmente. Los sitios estudiados se ubican en la reserva forestal Río Macho, Costa Rica. Los muestreos se realizaron cada tres meses (abril 2009-abril 2010). En cada ocasión se escogieron al azar 20 cuadrículas de 50x50cm de las que se recogió 439g en promedio de hojarasca para medir la humedad por diferencia entre peso seco y húmedo. En cada cuadrícula se midió la profundidad y cantidad de hojarasca haciendo un promedio de cinco puntos. La cantidad se midió con el número de hojas ensartadas en un picahielos. La profundidad se midió con una regla metálica. Ninguna de las técnicas de restauración reproduce los patrones anuales del bosque primario en cuanto a la humedad, profundidad y cantidad de hojarasca. La humedad de la hojarasca del bosque primario es mas alta y estable ( =73.2), seguida por el bosque secundario ( =63.3) y el cipresal ( =52.9) (Kruskall-Wallis=77.93, n=232, p=0.00). La cantidad de hojarasca acumulada en el bosque primario (Kruskal-Wallis=31.63, n=78, p<0.001) y el secundario (Kruskal-Wallis=11.79, n=75 p=0.008) es mayor en abril debido a los fuertes vientos. La profundidad de la hojarasca del bosque primario (Kruskal-wallis=21.83, n=78, p<0.001) y en el cipresal (Kruskal-wallis=39.99, n=80, p<0.001) es menor durante octubre debido a que los fuertes aguaceros la compactan. Los patrones de cantidad y profundidad de la hojarasca presentan diferencias, que describen la estructura de la hojarasca en diferentes ecosistemas a lo largo del año.