Ictiofauna de la zona intermareal rocosa del Área de Conservación Guanacaste, Pacífico Norte de Costa Rica: diversidad y aspectos ecológicos y biogeográficos

Introducción: El intermareal rocoso constituye un paisaje marino costero dominante en el Pacífico Tropical Oriental, albergando comunidades biológicas altamente diversas y funcionalmente complejas. El conocimiento sobre la diversidad y los diversos procesos biológicos que ocurren en tales ambientes es, no obstante, bastante limitado a escala regional. Objetivo: Cuantificar, describir y comparar (a escala regional) la diversidad ictiológica asociada al intermareal rocoso del Área de Conservación Guanacaste (ACG), Costa Rica, así como evaluar y discutir algunos patrones biogeográficos y ecológicos. Métodos: Entre 2014 y 2019 se muestrearon un total de 49 pozas de marea en siete ubicaciones dentro del ACG. Se obtuvieron datos sobre diversidad absoluta (presencia/ausencia de especies), además de algunos datos ecológicos (estatus de residencia, estadio(s) de desarrollo, gremio trófico, hábitos de agrupación y crípticos y distribución generalizada) los cuales se compararon con datos publicados de otros estudios/inventarios llevados a cabo en diversas localidades (20) a lo largo de la costa del Pacífico Oriental. Por medio de un análisis de similitud se evaluaron posibles patrones de agrupamiento entre localidades (según su composición de especies) y, bajo una perspectiva biogeográfica, hipótesis previas de regionalización. Resultados: Se registraron un total de 67 especies de peces óseos asociadas al intermareal rocoso del ACG, siendo la localidad con datos publicados, más diversa a nivel del Pacífico Oriental. En el ACG los componentes/categorías transitorio con 30 especies (44.8 %), juveniles con 38 especies (55.9 %), carnívoros con 47 especies (70.1 %), solitarios con 32 especies (47.8 %) y endémico del PTO con 66 especies (98 %), fueron dominantes. A nivel regional se recopilaron datos para un total de 246 especies. Los resultados del análisis de similitud soportaron el esquema de división biogeográfico, definido a priori, a nivel regional, con las localidades ubicadas dentro de las provincias Californiana, Cortez, Mexicana, Panámica y Peruana-Chilena recuperadas como grupos altamente consistentes. Esta estructura es consecuente con el efecto de barreras como las brechas arenosas de Sinaloa y Centroamericana, entre otras, limitando el flujo de especies entre unidades biogeográficas. Conclusiones: El ACG presenta una elevada diversidad ictiológica asociada a su intermareal rocoso producto de una combinación de factores única a nivel regional. Los resultados de este estudio refuerzan además la necesidad de realizar más estudios básicos y aplicados a diferentes escalas local y regional con el objetivo de ayudar a comprender y conocer mejor diversos aspectos clave de la dinámica y procesos físico-químico-biológicos ocurriendo en las zonas intermareales, de su riqueza biológica asociada, de su importancia dentro del paisaje marino-costero como un continuo y de las posibles afectaciones que estos podrían sufrir debido al impacto de las actividades humanas.

Introduction: The rocky intertidal constitutes a dominant coastal seascape in the Eastern Tropical Pacific, harboring highly diverse and functionally complex biological communities. The knowledge about the diversity and the diverse biological processes that occur in such environments is, however, quite limited on a regional scale. Objective: Quantify, describe and compare (on a regional scale) the ichthyological diversity associated with the rocky intertidal zone of the Guanacaste Conservation Area (ACG), Costa Rica, as well as to evaluate and discuss some biogeographic and ecological patterns. Methods: A total of 49 tide pools were sampled between 2014 and 2019, at seven locations within the ACG. Data on absolute diversity (presence/absence of species) were obtained, in addition to some ecological data (residence status, development stage (s), trophic guild, aggregation and cryptic habits and generalized geographic distribution), these data were compared with published records from other surveys/inventories carried out at various locations (20) along the Eastern Pacific coast. Through a similarity analysis, both possible clustering patterns between localities (according to their species composition) and previous hypotheses of regionalization, under a biogeographic perspective, were evaluated. Results: A total of 67 species of bony fish were recorded in the rocky intertidal area of the ACG, being this the most diverse locality (with published data) in the Eastern Pacific. The components/categories "transitory" with 30 species (44.8 %), "juveniles" with 38 species (55.9 %), "carnivores" with 47 species (70.1 %), "solitary" with 32 species (47.8 %) and "endemic to the ETP" with 66 species (98 %), were dominant (in terms of the total number of species) within the ACG. The results of the similarity analysis supported the biogeographic division scheme, defined a priori; with the localities within the Californian, Cortez, Mexican, Panamic and Peruvian-Chilean provinces recovered as highly consistent groups. This structure is consistent with the effect of barriers such as the sandy gaps of Sinaloa and Central America, among others, limiting the flow of species between biogeographic units. Conclusions: The ACG has a high ichthyological diversity associated with its rocky intertidal zone, which is product of a unique combination of factors at the regional level. The results of this study reinforce the need to carry out more basic and applied studies with the aim of helping to better understand and know different key aspects of the dynamics and physical-chemical-biological processes occurring in intertidal zones, of its associated biological diversity, of its importance within the marine-coastal landscape as a continuum and of the possible effects that these environments could suffer due to the impact of human activities.

Reproductive cycle of native viviparous fish species (Actinopterygii: Cyprinodontiformes: Goodeidae) in a subtropical Mexican lake

Reproductive tactics and strategies contribute to the persistence and maintenance of long-term populations in fish species. Members of the subfamily Goodeinae are a group of small-bodied freshwater fish with specialized reproduction (viviparity-matrotrophy). They are found in the highlands of central Mexico, most of them endemic. The aim of this study was to conduct a comprehensive investigation to evaluate the annual reproductive cycle of seven species of goodeines (splitfins). We carried out our study in the subtropical Lake Zacapu, Mexico, with bi-monthly sampling from May 2019 to March 2020. We obtain the fertility, size at first maturity (L50), sex ratio, and gonadosomatic index. Our result shows that populations of goodeines have high fertility compared to other populations of the same species in other aquatic systems and also to other species of goodein. We found that males mature at smaller sizes than females, the observed proportion of females was greater than males in all the goodeines. Lake Zacapu goodeines have two reproductive peaks, one in spring (April to June) and another in fall (September to November). These tactics (fertility rates, sex ratio, reproductive period) and strategies (viviparity-matrotrophy) favor reproductive success in this environmentally stable subtropical lake in the highlands of Mexico.(AU)

Las tácticas y estrategias reproductivas contribuyen a la persistencia y el mantenimiento de las poblaciones a largo plazo en especies de peces. Miembros de la subfamilia Goodeinae son un grupo de peces de agua dulce con reproducción especializada (viviparidad-matrotrofia). Se encuentran en el centro de México, la mayoría de ellos endémicos. El objetivo de este estudio fue realizar una investigación integral para evaluar el ciclo reproductivo anual de siete especies de goodeines o mexclapiques. Realizamos nuestro estudio en el lago subtropical de Zacapu, México, con muestreo bimestral de mayo de 2019 a marzo de 2020. Nuestros resultados muestran que las poblaciones de goodeines tienen una alta fertilidad en comparación con otras poblaciones de la misma especie en otros sistemas acuáticos y también con otras especies de goodeines. Encontramos que los machos maduran en tamaños más pequeños que las hembras, la proporción observada de hembras fue mayor que los machos en todas las goodeines. Los goodeines del lago Zacapu tienen dos picos reproductivos, uno en primavera (abril a junio) y otro en otoño (septiembre a noviembre). Estas tácticas (fertilidad, proporción de sexos, período reproductivo) y estrategias (viviparidad-matrotrofia) favorecen el éxito reproductivo en este lago subtropical ambientalmente estable en el altiplano de México.(AU)

Independent evolutionary lineage of the clingfish Gobiesox adustus (Gobiesocidae) from Isla del Coco, Costa Rica

Introduction: Isla del Coco is an important protected area for marine fauna in the Eastern Tropical Pacific. In this area, the species that inhabit the intertidal zone have been subject to few studies. One of the species inhabiting these areas is the clingfish Gobiesox adustus (Gobiesocidae). Objective: To analyze for the first time the mitochondrial gene cytochrome oxidase subunit 1 (cox1) of G. adustus' population from Isla del Coco and compare it with those of continental coast of Costa Rica and Ecuador. Methods: We constructed a haplotype network for these samples. Genetic diversity, distance and structure were calculated by several software. The historical demography of Isla del Coco samples was assessed with the method Bayesian skyline plot as implemented in BEAST2. Results: The samples segregate into three haplogroups: one consisting of the Isla del Coco samples, a second consisting of a subset of the Ecuador samples, and a third consisting of Costa Rica and the remaining Ecuador samples. The genetic distances between the three haplogroups range between 1.6% and 2.1% (uncorrected p-distance), and pairwise ΦST and AMOVA results between the three haplogroups show high and significant values. Conclusions: The Isla del Coco haplogroup showed a Pleistocene population growth, which agrees with demographic patterns found in other marine organisms. The history of isolation of the G. adustus population from Isla del Coco demonstrates the evolutionary independence of this population.

Introducción: Isla del Coco es un área protegida importante para la fauna marina en el Pacifico Oriental Tropical. En esta área, las especies que habitan la zona intermareal han sido objeto de pocos estudios. Una de las especies que habitan en estas áreas es el clingfish Gobiesox adustus (Gobiesocidae). Objetivo: Analizar por primera vez el gen mitocondrial citocromo oxidasa sub unidad 1 (cox1) de poblaciones de Isla del Coco y compararlo con las de la zona continental de Costa Rica y Ecuador. Métodos: Se construyó una red de haplotipos. La diversidad, la distancia y la estructura genética fueron calculadas por diversos programas. La demografía histórica de las muestras de Isla del Coco fue evaluada con el método Bayesian skyline plot implementado en BEAST2. Resultados: Las muestras se agruparon en tres haplogrupos: en un haplogrupo se incluyó a los individuos de Isla del Coco, otro haplogrupo integró las muestras de Ecuador y un tercer grupo incluyó las muestras restantes de Costa Rica y Ecuador. Las distancias genéticas entre los tres haplogrupos oscilan entre 1.6% y 2.1% (p-distancia, no corregida), las distancias ΦST y los resultados de AMOVA entre los tres haplogrupos muestran valores altos y significativos. Conclusiones: El haplogrupo de Isla del Coco mostró un crecimiento poblacional datado en el Pleistoceno, coincidiendo con la demografía poblacional encontrada en otros organismos marinos. La historia de aislamiento de la población de G. adustus de Isla del Coco demostró la independencia evolutiva de esta población.

Cryptic molecular diversity in the morphologically variable rotiferan Brachionus quadridentatus (Rotifera: Monogononta)

Brachionus quadridentatus es una especie morfológicamente variable, distribuida por todo el mundo. Su taxonomía es confusa debido a las numerosas variantes infrasubespecíficas descritas en este taxón. Con la taxonomía basada en la morfología, B. quadridentatus tiene tres variantes reconocidas: B. quadridentatus quadridentatus, B. quadridentatus f. brevispinus and B. quadridentatus f. cluniorbicularis. En este estudio, exploramos la diversidad genética entre algunas poblaciones de B. quadridentatus, usando secuencias de los genes COI ADNmt y 18S ARNr. El análisis de delimitación de especies coalescente usando el gen 18S apoya la presencia de al menos tres especies putativas dentro del complejo B. quadridentatus. Estos resultados estuvieron en concordancia con los análisis filogenético y GMYC usando el gen 18S. Sin embargo, se encontró variación en morfología y secuencias del gen COI dentro de cada una de las tres especies putativas. Se encontraron siete linajes delimitados por las secuencias del gen COI usando el método de delimitación ABGD, que además están morfologicamente diferenciadas. Se encontró discordancia mitonuclear entre la filogenia del gen COI y la del gen 18S. La incongruencia entre el marcador mitocondrial y el nuclear puede ser explicada por sorteo incompleto de linaje.

Brachionus quadridentatus is a morphologically variable species of rotifer distributed worldwide. The taxonomy of this species is confused, with numerous infrasubspecific variants described in the taxon: B. quadridentatus quadridentatus, B. quadridentatus f. brevispinus and B. quadridentatus f. cluniorbicularis. In this study, we explored genetic diversity among some populations of B. quadridentatus, using sequences of mitochondrial COI and nuclear 18S genes. The coalescent species delimitation analysis with the 18S gene highly supports the presence of at least three putative species within the B. quadridentatus complex. These results were in agreement with the phylogenetic and GMYC analysis using the 18S gene. However, we also found variation within each of these three putative species in morphology and COI gene sequences. There were seven morphologically differentiated lineages that were recovered as distinct based on COI gene sequences using the ABGD delimitation method. As such, mitonuclear discordance between COI and 18S phylogenies was found. The incongruence between mitochondrial and nuclear markers could be explained by incomplete lineage sorting.

Determination of optimal prey for rearing the Tropical Gar Atractosteus tropicus (Lepisosteiformes: Lepisosteidae) / Determinación de presas óptimas para la crianza del pejelagarto Atractosteus tropicus (Lepisosteiformes: Lepisosteidae)

Abstract Larval feeding studies of both ornamental and consumable fish species are important for formulating successful management, and culture strategies for conservation purposes. In the present study, we evaluated prey selectivity for the tropical gar Atractosteus tropicus in the larval stage (first 8 weeks) using the zooplankton Artemia fransiscana, Daphnia pulex and Moina macrocopa as prey following the hypothesis that prey selection of the fish species is related not only to prey species preferences but to the difference in prey densities present in the environment. Functional responses were tested at prey densities of 0.2, 0.5, 1.0, 2.0, 4.0 and 8.0 ind. mL-1 and analyzed using Manly's α. For prey selectivity, we used the three zooplankton species at three different densities. In these two experiments the fish larvae were allowed to feed for 45 min. To quantify feeding behavior (encounters, attacks, captures, ingestions, rejections) we used a density of 1 ind. mL-1 using each prey species based on 10 minutes of direct observation. Our results showed a functional response Type II for A. tropicus preying mostly on A. franciscana and M. macrocopa. The Manly's α index showed that M. macrocopa and A. franciscana are the most preys selected. The values for encounters for the three prey species were relatively constant during the eight weeks. Encounter values for the cladocerans were low in comparison to A. franciscana; however, high success in capture and ingestion was observed for all prey species used. Our results from the functional response experiments supports the hypothesis that A. tropicus is an active predator presenting a functional response of a carnivorous fish and the shift in prey selection suggests that even at low prey availability, A. tropicus is able to manipulate and feed on zooplankton of wide range in size. Also, according to our results, we suggest the use of a mix of A. franciscana and M. macrocopa to feed A. tropicus in culture systems in concentrations ≈ 2 ind. mL-1 during the first 3 weeks of age and then shift to M. macrocopa from the 4 week. Our results, in conjunction with studies on the survivorship of the juveniles would aid in conservation efforts and improve the production of gars in aquaculture. Rev. Biol. Trop. 66(3): 1018-1033. Epub 2018 September 01.

Resumen Estudios sobre alimentación en etapa larvaria en peces ornamentales como de consumo son importantes para formular estrategias exitosas de manejo y cultivo con fines de conservación. En el presente estudio evaluamos la selectividad de presa del pejelagarto Atractosteus tropicus en etapas larvarias (primeras 8 semanas) utilizando el zooplancton Artemia fransiscana, Daphnia pulex y Moina macrocopa como presas, probando la hipótesis de que la selección de presas en peces está relacionada no solamente a la preferencia por la especie de presa sino también a la diferencia en la densidad de presas en el ambiente. También se probó la respuesta funcional con densidades de presa de 0.2, 0.5, 1.0, 2.0, 4.0 y 8.0 ind. mL-1. Para la selección de presa, utilizamos las tres especies de zooplancton en tres densidades diferentes. En ambos experimentos, las larvas de los peces se alimentaron por 45 min. Para cuantificar el comportamiento alimenticio (encuentros, ataques, capturas, ingestiones y rechazos), se usó una densidad de 1 ind. mL-1utilizando cada especie de presa mediante observación directa por 10 minutos. Nuestros resultados muestran que A. tropicus presenta una respuesta funcional Tipo II, depredando principalmente A. franciscana y M. macrocopa. El índice α de Manly mostró que las especies M. macrocopa and A. franciscana fueron las mayormente seleccionadas. Los valores de encuentros para las tres especies de presa fueron relativamente constantes a lo largo de las ocho semanas. Los valores de ataque, captura e ingestión para los cladóceros fueron bajos; sin embargo, se observó gran éxito en la captura e ingestión para todas las especias de presa utilizadas. Nuestros resultados sobre los experimentos de respuesta funcional soportan la hipótesis de que A. tropicus es un depredador activo y presenta una respuesta funcional relacionada con especies de peces carnívoras y que el cambio en la selección de presas sugiere que aún a bajas densidades y disponibilidad de presas, A. tropicus es capaz de manipular y alimentarse de presas de diferentes tamaños. También, sugerimos el uso de una mezcla de A. franciscana y M. macrocopa para alimentar a A. tropicus en sistemas de cultivo en concentraciones ≈ 2 ind. mL-1 durante las primeras tres semanas de edad y después cambiar a M. macrocopa a partir de la cuarta semana. Nuestros resultados, junto con estudios de sobrevivencia de los juveniles pueden ayudar a generar esfuerzos de conservación y mejorar la producción de pejelagarto en acuicultura.

Validación de dos índices biológicos de integridad (IBI) en la subcuenca del río Angulo en el centro de México / Validation of two indices of biological integrity (IBI) for the Angulo River subbasin in Central Mexico

Efforts to halt freshwater ecosystem degradation in central Mexico can benefit from using bio-monitoring tools that reflect the condition of their biotic integrity. We analyzed the applicability of two fish-based indices of biotic integrity using data from lotic and lentic systems in the Angulo River subbasin (Lerma-Chapala basin). Both independent data from our own collections during two consecutive years, and existing information detailing the ecological attributes of each species, were used to calculate indices of biological integrity for 16 sites in lotic and lentic habitats. We assessed environmental quality by combining independent evaluations water and habitat quality for each site. We found sites with poor, regular and good biotic integrity. Our study did not find sites with good environmental quality. Fish-based IBI scores were strongly and significantly correlated with scores from independent environmental assessment techniques. IBI scores were adequate at representing environmental conditions in most study sites. These results expand the area where a lotic system fish-based IBI can be used, and constitute an initial validation of a lentic system fish-based IBI. Our results suggest that these bio-monitoring tools can be used in future conservation efforts in freshwater ecosystems in the Middle Lerma Basin.

Las acciones para detener el deterioro de los ecosistemas dulceacuícolas del centro del México requieren herramientas de biomonitoreo que permitan el análisis de su integridad biológica. En este trabajo se analizó la viabilidad del uso de dos índices biológicos de integridad (IBI) con base en las comunidades de peces en ambientes lóticos y lénticos en la subcuenca del Río Angulo (Cuenca del Lerma-Chapala). Utilizando datos provenientes de recolectas independientes durante dos años consecutivos e información sobre los atributos ecológicos para cada una de las especies, se calcularon los valores de dos IBI en 16 sistemas lénticos y lóticos. Se estimó también la calidad ambiental a través de la evaluación de la calidad del agua y del hábitat en cada sitio. Se encontró integridad biótica pobre, regular y buena. El estudio no mostró sitios con buena calidad ambiental. Los valores de los IBI presentaron correlaciones altas y significativas con aquellos derivados de metodologías independientes de evaluación ambiental. Los IBI reflejaron de forma fehaciente las condiciones ambientales en la mayoría de los sitios de estudio. Con este análisis se logró la expansión de área de uso del IBI para ambientes lóticos y una validación inicial del IBI para ambientes lénticos. Estos resultados sugieren que las herramientas pueden ser utilizadas en futuros esfuerzos de conservación en cuerpos dulceacuícolas en la cuenca del Medio Lerma.