Elección diferencial de frutos en dos especies simpátricas de monos y murciélagos frugívoros en el sureste de México / Differential fruit choice in two simpatric monkey species and frugivorous bats in southern mexico

ABSTRACT In order to identify the role played by plant species as a food source in the fruit election of dispersing agents (Alouatta pigra Lawrence 1933, Atelesgeoffroyi Kuhl 1820 and frugivorous bats), we developed a study in dry tropical forests in Yucatan, Mexico. We recorded the fruits consumed by frugivorous bats using collectors and, for monkeys, we implemented the focal animal method. The number of fruits consumed by primates (A. pigra and A. geoffroyi) and bats were recorded, 342 and 386, respectively. It was determined that bats deposited fruits with some percentage of pulp, while monkeys contributed more with a fruits without pulp (pairwise LSD contrast p < 0.05). Among the variety of fruit species in the diet of primates, we detected that A. pigra chose mostly not an abundant species such as Enterolobium cyclocarpum Jacq. Griseb. (1860) instead of those more abundant (Manilkara zapota (L.) P. Royen (1953) and Brosimum alicastrum Sw. subsp. alicastrum C.C. Berg (1972)). The type of fruit and seed handling caused by primates would be more beneficial to seed germination than those applied by bats. Moreover, this election and fruit handling could depend on the characteristics of fruits and space-temporal availability of plant species as a food source.

RESUMEN Con el objetivo de examinar el papel que juegan las especies vegetales como fuentes alimenticias en la selección de frutos de agentes dispersores (Alouatta pigra, Ateles geoffroyi y murciélagos frugívoros), se realizó un estudio en selvas secas en el sureste de Yucatán, México. Se registraron los frutos consumidos por murciélagos usando colectores y, en el caso de los monos, se implementó el método de animal focal. El número de frutos consumidos registrados para ambas especies de primates y murciélagos fueron 342 y 386, respectivamente. Se determinó que los murciélagos depositaron frutos con pequeñas cantidades de pulpa, mientras que los monos contribuyeron mayormente con frutos totalmente despulpados (contrastes por pares LSD p < 0.05). Entre la variedad de especies de frutos en la dieta de los primates se detectó que A. pigra eligió frutos de las especies menos abundantes como Enterolobium cyclocarpum Jacq. Griseb. (1860) en vez de aquellas más abundantes (Manilkara zapota (L.) P. Royen (1953) y Brosimum alicastrum Sw. subsp. alicastrum C.C. Berg (1972)). El tipo de manejo de frutos y semillas causado por los primates sería más beneficioso para la germinación de las semillas que los aplicados por los murciélagos. Además, esta elección y manejo del fruto podría depender de sus características y la disponibilidad espacio-temporal de las especies de plantas como fuente de alimento.

Efecto del enriquecimiento ambiental en un grupo de monos araña (Ateles geoffroyi) en cautiverio / Effect of environmental enrichment in a group of captive spider monkeys (Ateles geoffroyi)

Los animales que viven en cautiverio padecen problemas relacionados con el estrés y la falta de estimulación. El enriquecimiento ambiental (EA) proporciona a los animales en esta situación un conjunto de actividades que los alienta a presentar conductas típicas de su especie. El objetivo de este trabajo fue analizar el efecto de un programa de EA en la conducta de una colonia de siete monos araña (Ateles geoffroyi). Se esperaba que la agresión, la coprofilia y las estereotipias fueran menos frecuentes entre los monos, mientras que la exploración y el juego se presentaran con mayor frecuencia. Para ello, la investigación se dividió en dos etapas: una etapa previa al EA y una etapa durante el EA. En cada etapa se registraron las siguientes categorías conductuales: agresión, coprofilia, estereotipias, exploración y juego. Se utilizó un muestreo focal por conducta en registros continuos de 1 hr., obteniéndose en cada etapa 40 hrs. de observación. Al comparar la frecuencia de dichas conductas con la prueba de los signos de Wilcoxon, se encontró que la agresión, las estereotipias y la coprofilia disminuyeron durante el EA. La exploración y el juego se incrementaron significativamente con el EA. No se observaron diferencias significativas al comparar el sexo de los individuos. El EA disminuye los problemas causados por el confinamiento, por lo que debe contemplarse como una herramienta indispensable que de manera constante mejore las condiciones de vida en individuos confinados.

Captive animals suffer from stress and lack of stimulation. Environmental enrichment (EE) provides them with a series of activities that encourages them to present species-specific behaviors. The objective of this work was to analyze the effect of an EE program in the behavior of a 7-spider monkey colony. It was expected that aggression, coprophilia and stereotypes would be less frequent, while exploration and play would increase. The study was divided in two stages: one previous to EE and one while EE was being implemented. A focal sampling per behavior was undertaken in 1-h continuous recordings for a total of 40 hours per stage. We compared the frequency of each behavior with a Wilcoxon's signal test. The results showed that aggression, stereotypes and coprophilia were reduced during EE, while exploration and play increased significantly. No significant differences were found between sexes. EE reduces the problems originated by confinement; therefore, it must be considered a necessary tool to be continuously employed to make an improvement into the life conditions of confined individuals.

Prevalence of fur mites (Acari: Atopomelidae) in non-human primates of Costa Rica

Parasites have been investigated for some New World primates; however, very little is known about ectoparasites and specifically fur mites. In this study, Alouatta palliata, Cebus capucinus, Saimiri oerstedii, and Ateles geoffroyi monkeys from different areas of Costa Rica were searched for fur mites. A total of 276 monkeys were evaluated, and 51 of them were positive for mites of the family Atopomelidae. Listrocarpus alouattae was identified on 22.3% of A. palliata; Listrocarpus capucinus on 12.8% of C. capucinus; and Listrocarpus costaricensis on 36.8% of S. oerstedii; No fur mites were found on A. geoffroyi. Sex was not considered a determinant of mite infestation, but prevalence was significantly higher in the Central Volcanic Mountain Range Conservation Area for L. alouattae (p=0.01) and in the Central Pacific Conservation Area for L. capucinus (p=0.002). These primate fur mites are highly host-specific. Differences in the geographical distribution may be due to monkey behavior and history, as well as to environmental conditions. Rev. Biol. Trop. 57 (1-2): 353-360. Epub 2009 June 30.

Muy poco se conoce sobre los ectoparásitos, específicamente de los ácaros del pelo, de primates del Nuevo Mundo. En este estudio se buscaron ácaros del pelo en monos Alouatta palliata, Cebus capucinus, Saimiri oerstedii y Ateles geoffroyi provenientes de diferentes áreas de Costa Rica. Se evaluaron 276 monos en total y 51 de ellos se encontraron positivos por ácaros de la familia Atopomelidae. Se identificó Listrocarpus alouattae en el 22.3% de los A. palliata, Listrocarpus capucinus en el 12.8% de los C. capucinus y Listrocarpus costaricensis en el 36.8% de los S. oerstedii. El sexo no fue un determinante de la infestación por ácaros, pero la prevalencia de L. alouattae fue significativamente mayor en el Área de Conservación Cordillera Volcánica Central (p=0.01) y la de L. capucinus fue mayor en el Área de Conservación Pacífico Central (p=0.002). Estos ácaros del pelo de primates son altamente específicos en relación con su hospedero. Las diferencias en la distribución geográfica podrían deberse al comportamiento e historia de los monos, así como a las condiciones ambientales.

The Effect of Human Development on Mammal Populations of the Punta Leona Private Wildlife Refuge, Costa Rica

The effect of human development on six diurnal mammal species was studied using transects in the Punta Leona Private Wildlife Refuge, Puntarenas, Costa Rica during the dry season months of March and April 2006. Individuals/km was recorded for each species in more developed (MD) (near paved roads, buildings, construction, or deforested trees) and less developed areas (LD) (secondary forest). The white-faced apuchin monkey (Cebus capucinus) (n = 233), coatimundi (Nasua narica) (n = 46), and Central American spider monkey (Ateles geoffroyi) (n = 36) demonstrated a preference for less-developed habitats. The nine-banded armadillo (Dasypus novemcinctus) (n = 4), tamandua (Tamandua mexicana) (n = 2) and variegated squirrel (Sciurus variegatoides) (n = 5) were observed infrequently. White-faced monkeys avoided construction areas, but received artificial food daily in developed areas. Coatimundis also received artificial foods daily and showed aggression towards guests. Rev. Biol. Trop. 57 (1-2): 441-449. Epub 2009 June 30.

Se estudiaron seis especies de mamíferos mediante transectos durante la estación seca tardía (marzo y abril) de 1996 en el Refugio de Vida Silvestre de Punta Leona, Puntarenas, Costa Rica. Se registró la cantidad de animales por km en lugares con mucho efecto humano (cerca del caminos pavimentados, edificios, construcción, y deforestación) y lugares con menos efecto. El mono carablanca (Cebus capucinus) (n = 233), el pizote (Nasua narica) (n = 46), y el mono araña centroamericano (Ateles geoffroyi) (n = 36) prefirieron lugares con menos efecto. Se observó pocos armadillos (Dasypus novemcinctus) (n = 4), osos hormigueros (Tamandua mexicana) (n = 2), y ardillas (Sciurus variegatoides) (n = 5). Los monos carablancas y pizotes aceptan alimentos artificiales y los pizotes fueron agresivos con los turistas. Los carablancas evitan los lugares con construcciones y los caminos pavimentados.

Germinación de semillas de Ficus insipida (Moraceae) defecadas por tucanes (Ramphastos sulfuratus) y monos araña (Ateles geoffroyi) / Germination of Ficus insipida (Moraceae) seeds from toucan (Ramphastos sulfuratus) and spider monkey (Ateles geoffroyi) feces

To test the null hypothesis that two vertebrate fructivores, toucans (Ramphastos sulfuratus) and spider monkeys (Ateles geoffroyi), are equally specialized in germinating Ficus insipida seeds after these have passed through their digestive tracts, we fed fruits to captive individuals. We extracted seeds from feces and placed them on filter paper in petri dishes under controled light, temperature and humidity. Control seeds had not passed through a digestive tract. We found that a greater proportion of seeds from A. geofroyi (65%) germinated (R. sulfuratus: 4%). The germinative value was also greater in seeds from monkey feces (rate=13.76; toucan 0.046; control group 0.172). If, despite individual variability of seeds and dispersers, future studies continue to show that A. geoffroyi favors germination more (maybe because of a longer digestion time), this would indicate that diet specialization is not necessarily related to dispersal efficiency.

Con el objetivo de evaluar y comparar el efecto que tiene el paso de las semillas del higo Ficus insipida Willd (Moraceae), por el tracto digestivo de dos especies de vertebrados frugívoros, se ofrecieron frutos a individuos cautivos de tucán (Ramphastos sulfuratus: Ramphastidae) y de mono araña (Ateles geoffroyi: Cebidae), en la hipótesis de que siendo ambos frugívoros especialistas deberían favorecer de manera similar a la germinación de semillas de esta especie arbórea. De las heces se separaron las semillas y se pusieron a germinar en cajas petri en condiciones controladas de luz, temperatura y humedad, con una muestra de semillas testigo que no pasaron por el tracto digestivo de ningún animal. Se calculó la latencia, la capacidad y velocidad de geminación, y el valor germinativo de las semillas de cada grupo experimental. El 65% de las semillas de frutos de F. insipida consumidos por A. geofroyi germinaron con éxito, mientras que de las obtenidas de las heces de tucán, apenas el 4% logró germinar. El valor germinativo fue mayor en las semillas extraídas de excretas de mono (índice=13.76), en comparación con las de tucán (0.046) y las del grupo testigo (0.172). A. geoffroyi fue la especie que favoreció más la germinación de semillas de F. insipida, siendo probable que esta condición se relacione con el mayor tiempo de digestión de este primate. Deberá considerarse ambién la dificultad de establecer siempre concordancia con estos resultados, debido a la gran variabilidad en la capacidad germinativa de las semillas de individuos arbóreos, a la diferencia entre las cosechas y periodos de fructificación, así como en la madurez y estado fisiológico de los animales utilizados en las pruebas. Se concluye que la especialización alimentaria no necesariamente se relaciona con la efectividad de la calidad de la dispersión.

Distribution, ecology, life history, genetic variation, and risk of extinction of nonhuman primates from Costa Rica

We examined the association between geographic distribution, ecological traits, life history, genetic diversity, and risk of extinction in nonhuman primate species from Costa Rica. All of the current nonhuman primate species from Costa Rica are included in the study; spider monkeys (Ateles geoffroyi), howling monkeys (Alouatta palliata), capuchins (Cebus capucinus), and squirrel monkeys (Saimiri oerstedii). Geographic distribution was characterized accessing existing databases. Data on ecology and life history traits were obtained through a literature review. Genetic diversity was characterized using isozyme electrophoresis. Risk of extinction was assessed from the literature. We found that species differed in all these traits. Using these data, we conducted a Pearson correlation between risk of extinction and ecological and life history traits, and genetic variation, for widely distributed species. We found a negative association between risk of extinction and population birth and growth rates; indicating that slower reproducing species had a greater risk of extinction. We found a positive association between genetic variation and risk of extinction; i.e., species showing higher genetic variation had a greater risk of extinction. The relevance of these traits for conservation efforts is discussed.