High species richness of native pollinators in Brazilian tomato crops / Alta riqueza de espécies de polinizadores nativos em plantações Brasileiras de tomateiro

Abstract Pollinators provide an essential service to natural ecosystems and agriculture. In tomatoes flowers, anthers are poricidal, pollen may drop from their pore when flowers are shaken by the wind. However, bees that vibrate these anthers increase pollen load on the stigma and in fruit production. The present study aimed to identify the pollinator richness of tomato flowers and investigate their morphological and functional traits related to the plant-pollinator interaction in plantations of Central Brazil. The time of anthesis, flower duration, and the number and viability of pollen grains and ovules were recorded. Floral visitors were observed and collected. Flower buds opened around 6h30 and closed around 18h00. They reopened on the following day at the same time in the morning, lasting on average 48 hours. The highest pollen availability occurred during the first hours of anthesis. Afterwards, the number of pollen grains declined, especially between 10h00 to 12h00, which is consistent with the pollinator visitation pattern. Forty bee species were found in the tomato fields, 30 of which were considered pollinators. We found that during the flowering period, plants offered an enormous amount of pollen to their visitors. These may explain the high richness and amount of bees that visit the tomato flowers in the study areas. The period of pollen availability and depletion throughout the day overlapped with the bees foraging period, suggesting that bees are highly effective in removing pollen grains from anthers. Many of these grains probably land on the stigma of the same flower, leading to self-pollination and subsequent fruit development. Native bees (Exomalopsis spp.) are effective pollinators of tomato flowers and are likely to contribute to increasing crop productivity. On the other hand, here tomato flowers offer large amounts of pollen resource to a high richness and amount of bees, showing a strong plant-pollinator interaction in the study agroecosystem.

Resumo Polinizadores fornecer um serviço essencial para os ecossistemas naturais e para agricultura. Em tomateiros, as anteras são poricidas e o pólen pode sair a partir dos poros quando as flores são agitadas pelo vento. No entanto, as abelhas que vibram as anteras aumentam a carga de pólen no estigma e na produção de frutos. O presente estudo teve como objetivo identificar a riqueza dos polinizadores das flores de tomate e investigar suas características morfológicas e funcionais relacionadas com a interação planta-polinizador em plantações do Brasil central. Foram registrados o tempo de antese, duração flor, bem como o número e viabilidade de grãos de pólen e óvulos. Os visitantes florais foram observados e coletados. Os botões florais abriram-se em torno 06h30 e fechou em torno de 18h00. As flores reabrem no dia seguinte ao mesmo tempo na parte da manhã, com longevidade média de 48 horas. A maior disponibilidade de pólen ocorreu durante as primeiras horas da antese. Depois disso, o número de grãos de pólen diminuiu, especialmente entre as 10h00 às 12h00, o que é consistente com os padrões de visitação de polinizadores. Quarenta espécies de abelhas foram encontradas nos campos de tomate, 30 das quais foram consideradas polinizadores. Durante o período de floração, as plantas oferecem enorme quantidade de pólen para os seus visitantes. Isto pode explicar a alta riqueza e quantidade de abelhas que visitam as flores de tomate nas áreas de estudo. O período de disponibilidade e redução de pólen durante todo o período do dia é sobreposto com o período de alimentação das abelhas, o que sugere que elas são altamente eficazes na remoção de grãos de pólen das anteras. Muitos desses grãos provavelmente são depositados no estigma da mesma flor, levando à auto-polinização e o desenvolvimento de frutos. Abelhas nativas (Exomalopsis spp.) são polinizadores efetivos de flores de tomate, podendo contribuir para o aumento da produtividade das culturas. Por outro lado, as flores de tomate oferecem grandes quantidades de pólen de recursos para uma alta riqueza e quantidade de abelhas, que mostram um estudo forte interação planta-polinizador nos agroecossistemas.

Biología floral y reproductiva de Vaccinium meridionale (Ericaceae) en los Andes orientales de Colombia

Vaccinium meridionale es una planta silvestre productora de frutos comestibles en las áreas montañosas del norte de Suramérica. Sin embargo, no hay información suficiente sobre su sistema reproductivo, lo cual es fundamental para su manejo y conservación dado que sus frutos son extraídos de forma no sostenible y hay un creciente interés en establecer la especie como cultivo. Los objetivos de este trabajo fueron estudiar la biología floral y reproductiva de V. meridionale en condiciones naturales y analizar la importancia de los polinizadores en su reproducción. Para esto se realizaron observaciones y experimentos para describir su morfología y fenología floral, viabilidad de polen, receptividad de estigma, relación polen óvulo y producción de néctar. Para estudiar su sistema reproductivo se realizaron experimentos de emasculación, exclusión de polinizadores y polinización manual (autopolinización y polinización cruzada). El estudio se realizó con dos poblaciones silvestres de V. meridionale ubicadas en los departamentos de Cundinamarca y Boyacá, en la Cordillera Oriental de Colombia. Se encontró que aunque las flores tienen anteras poricidas la liberación del polen se da fácilmente sin vibración. V. meridionale presenta un gran despliegue y larga longevidad floral y hay un sesgo en la producción de néctar hacia la función femenina. Se estimó una relación polen/óvulo de 571±133, lo que clasifica a la especie como xenógama facultativa. Este resultado coincidió con los experimentos de polinización ya que en las dos poblaciones estudiadas las plantas produjeron frutos por agamospermia, autogamia y xenogamia. No obstante, se observó una fuerte depresión por endogamia manifestada en altas tasas de aborto de frutos producidos por autogamia a diferencia de los frutos provenientes de polinización cruzada que fueron retenidos por la planta desde su formación. Los rasgos florales presentados por la especie se consideran mecanismos para favorecer un gremio más diverso de visitantes florales que sólo los insectos capaces de polinización por vibración. Además, estos rasgos florales pueden aumentar la probabilidad de polinización y disminuir la geitonogamia. Igualmente la depresión por endogamia sugiere que la especie busca mantener el entrecruzamiento como su principal estrategia reproductiva. Por lo tanto, los polinizadores, en particular las abejas son fundamentales para la reproducción de V. meridionale y en consecuencia su conservación es esencial para mantener la variabilidad genética y oferta de frutos de esta especie.

Vaccinium meridionale is a wild plant producing edible fruits in the mountain areas of Northern South America. However, the fruits of this species has been under an unsustainable extraction and there is a growing interest of establishing this species as a crop; nevertheless, the information about its breeding system is scarce, which is essential for its sustainable management and conservation. This research aimed to study the floral and reproductive biology of V. meridionale in natural conditions, and to analyze the importance of pollinators on its reproduction, in two wild populations of V. meridionale in the states of Cundinamarca and Boyacá, in the Oriental Cordillera of Colombia. For this, we have made different observations and experiments to describe its flower morphology, floral phenology, pollen viability, stigma receptivity, pollen-ovule ratio and nectar production. To study its reproductive system, we performed experiments of flower emasculation, pollinator exclusion and hand pollination (self-and cross-pollination). We found that although the flowers have poricidal anthers, the release of pollen could occur easily without vibration. V. meridionale shows a large floral display, long floral longevity and has female-biased nectar production. The pollen-ovule ratio was of 571±133, which classified the species as facultative xenogamy. This result agreed with the pollination experiments because the plants produced fruits by agamospermy, selfing and outcrossing. However, we registered a strong inbreeding depression, observed in high rates of fruit abortions, after self-pollination. Unlike of self-pollinating fruits, the plant retains those produced by cross-pollination since its formation. The floral traits showed by this species are mechanisms to favor a more diverse guild of floral visitors than only insects able to buzz-pollination. In addition, these floral traits may enhance the pollination probability, and reduce geitonogamy. Moreover, the inbreeding depression suggests that V. meridionale promotes outcrossing as its main reproductive strategy. Therefore, pollinators, particularly bees, are essential for this species reproduction and conservation, and are critical in the maintenance of its genetic variability and fruits production.

Potential pollinators of Comolia ovalifolia DC Triana (Melastomataceae) and Chamaecrista ramosa (Vog.) H.S. Irwin and Barneby var. ramosa (Leguminosae-Caesalpinioideae), in restinga, Bahia, Brazil / Polinizadores potenciais de Comolia ovalifolia DC Triana (Melastomataceae) e Chamaecrista ramosa (Vog.) H.S. Irwin e Barneby var. ramosa (Leguminosae-Caesalpinioideae), na restinga, Bahia, Brasil

Comolia ovalifolia DC Triana (Melastomataceae) and Chamaecrista ramosa (Vog.) H.S. Irwin and Barneby var. ramosa (Leguminosae - Caesalpinioideae) are tropical plant species found in restinga (herbaceous-shrubby, sandy costal ecosystems). They have flowers with poricidal anthers and are pollinated by bees. The study sought to analyse potential pollinators of both plants during visits to their flowers in a restinga area in Bahia. The flowering displayed by both species was considered continuous and long duration, constantly providing pollen to floral visitors. C. ovalifolia was visited by 17 species of bees and C. ramosa by 16 species, predominantly from the Apidae family (with a similarity index of 74 percent). The behavior displayed by these visiting bees was of vibrating anthers. The small-sized Euglossa sp. Latreille, 1802 and Florilegus similis Urban, 1970 bees played less of a role as pollinators, since they rarely touched the flower stigma during harvests and were thus considered opportunist visitors or casual pollinators. Centris decolorata Lepetier, 1841 (= C. leprieuri) and Xylocopa subcyanea Perez, 1901 are large bees and were considered efficient pollinators of C. ovalifolia and C. ramosa because of the higher frequency and constancy of their visits, and their favourable behaviour and size for pollen transfer between flowers, which guarantees the survival of these native restinga plant species.

Comolia ovalifolia (Melastomataceae) e Chamaecrista ramosa (Leguminosae - Caesalpinioideae) são espécies de plantas tropicais que ocorrem na restinga. Estas plantas apresentam flores com anteras poricidas e são polinizadas por abelhas. Este estudo teve como objetivo analisar os polinizadores potenciais de ambas as plantas durante as visitas nas flores em uma área de restinga da Bahia. O florescimento apresentado por ambas as espécies foi considerado contínuo e de longa duração, oferecendo sempre pólen para os visitantes florais. C. ovalifolia foi visitada por 17 espécies de abelhas e C. ramosa por 16 espécies, com predominância da família Apidae (índice de similaridade de 74 por cento). As abelhas visitantes destas flores apresentavam o comportamento de vibrar as anteras. O papel das abelhas de pequeno porte como Euglossa sp. e Florilegus similis, como polinizadores, era pequeno, pois raramente tocavam o estigma das flores durante as coletas, sendo consideradas visitantes oportunistas ou polinizadores casuais. Centris decolorata e Xylocopa subcyanea, são abelhas grandes, e foram consideradas polinizadores eficientes de C. ovalifolia e C. ramosa, por apresentarem elevada frequência e constância de visitas nestas plantas, e comportamento e porte favoráveis à transferência do pólen entre as flores, o que garante a sobrevivência destas espécies de plantas nativas da restinga.

Reproductive system of Eriocnema fulva Naudin (Melastomataceae), an endemic species of Minas Gerais state, SE Brazil

Eriocnema fulva Naudin is a perennial herb, endemic to Minas Gerais state, SE Brazil, found on humid, shaded rocky riverbanks in montane semideciduous seasonal forests. The species is threatened, but information regarding its biology is still lacking, although such information is fundamental to any management plan. We aimed to evaluate the reproductive system of Eriocnema fulva in the Jambreiro Forest (19° 58'-59' S and 43° 55'-52' W, 800-1100 m altitude), municipality of Nova Lima, by experiments carried out in 1997 and 1998. The flowers are white, and flowering is of the steady state type, occurring once a year from November to December. Anthers are poricidal, and pollen is the only resource for visitors. The chromosome number is n = 17 during meiosis. The species is self-compatible, but does not produce fruits by spontaneous self-pollination or agamospermy; it requires pollen vectors and buzz pollination in order to produce fruits. Cross-pollination is the main reproductive strategy of E. fulva, and is accentuated by the small number of flowers (one or two in each plant) opened per day. Although the population studied was shaded by forest canopy, the seeds needed light to germinate. Germination ratio was lower in germination cabinet on filter paper (14 percent after 30 days) than in greenhouse on soil brought from the forest (47 percent after 25 days). Although the fruit is a capsule and the seeds are small, dispersion (anemochory or hydrochory) does not seem to occur at long distance, as it is the case for other Melastomataceae species with similar syndrome.

Eriocnema fulva Naudin é uma planta herbácea, perene, endêmica no estado de Minas Gerais, sendo encontrada em paredões rochosos úmidos, ao longo de riachos sombreados pela Floresta Estacional Semidecídua Montana. A espécie é ameaçada de extinção e não existem informações sobre a sua biologia, embora sejam fundamentais para um plano de manejo. Com o objetivo de avaliar o sistema de reprodução, foram feitos experimentos em 1997 e 1998 em uma população na Mata do Jambreiro (19° 58'-59' S e 43° 55'-52' W, 800-1100 m de altitude), no município de Nova Lima. As flores são brancas e a floração é do tipo steady state, ocorrendo uma vez ao ano durante novembro e dezembro. As anteras são poricidas e o pólen é a única recompensa para os visitantes. O número cromossômico encontrado na meiose foi n = 17. A espécie é autocompatível, não produz frutos por autopolinização espontânea nem por agamospermia, mas requer obrigatoriamente vetores de pólen e polinização vibrátil. A polinização cruzada é a principal estratégia reprodutiva de Eriocnema fulva, sendo acentuada devido ao pequeno número de flores abertas por dia, apenas uma ou duas em cada planta. Embora as populações estejam localizadas em ambientes sombreados e úmidos, as sementes precisam de luz para germinar, sendo fotoblásticas positivas. A taxa de germinação em papel de filtro na câmara de germinação foi menor (14 por cento após 30 dias) que em solo da floresta na casa de vegetação (47 por cento após 25 dias). Embora o fruto seja do tipo cápsula com sementes pequenas, a dispersão (anemocoria ou hidrocoria) parece não ocorrer a distâncias longas, como é observada em outras espécies de Melastomataceae com síndrome de dispersão semelhante.

Abelhas (Apoidea) visitantes de flores de Comolia ovalifolia DC Triana (Melastomataceae) em uma área de restinga na Bahia / Bee (Apoidea) visitors of the flowers of Comolia ovalifolia DC Triana (Melastomataceae) in a sandbanks area in Bahia

The flowers of Comolia ovalifolia present poricidal anthers and their pollen serve as protein source to a specific group of bees, able to extract the pollen from the anthers through vibration. From January to December /2001, we observed the flowering of C. ovalifolia and the activity of the most frequent bees throughout the year. The peaks of flowering of C. ovalifolia occurred in March and from September to November/2001. The flowers of C. ovalifolia were visited by 16 species of bees, being the most frequent Centris leprieuri (Spinola), Xylocopa subcyanea Pérez, Centris sp., Euglossa sp. and Florilegus similis Urban. Among these, C. leprieuri was the most frequent visitor in the flowers (89%) and its foraging period overlapped with the blooming of C. ovalifolia. This bee presented adequate size and efficient behavior in pollen collection and transfer to the stigma, being considered an effective pollinator of the flowers.

As flores de Comolia ovalifolia apresentam anteras poricidas e seu pólen serve como fonte protéica a um grupo específico de abelhas, capaz de extrair o pólen das anteras através de vibração. O florescimento de C. ovalifolia e a atividade das abelhas mais freqüentes foram observadas de janeiro a dezembro/2001. Os picos de florescimento de C. ovalifolia ocorreram nos meses de março/2001 e entresetembro e novembro/2001. As flores de C. ovalifolia foram visitadas por 16 espécies de abelhas, sendo as mais freqüentes Centris leprieuri (Spinola), Xylocopa subcyanea Pérez, Centris sp., Euglossa sp. e Florilegus similis Urban. Entre elas, C. leprieuri destacou-se com 89% das visitas e sua atividade forrageira anual coincidiu com a floração de C. ovalifolia. Além disso, essa abelha apresentou tamanho adequado e comportamento eficiente na coleta e transferência de pólen para o estigma, sendo considerada polinizador legítimo dessas flores.