ABSTRACT
Salps are marine pelagic tunicates with a complex life cycle, including a solitary and colonial stage composed of asexually budded individuals. These colonies develop into species-specific architectures with distinct zooid orientations, including transversal, oblique, linear, helical, and bipinnate chains, as well as whorls and clusters. The evolutionary history of salp colony architecture has remained obscured due to the lack of an ontology to characterize architectures, as well as a lack of phylogenetic taxon sampling and resolution of critical nodes. We (1) collected and sequenced eight species of salps that had never been sequenced before, (2) inferred the phylogenetic relationships among salps, and (3) reconstructed the evolutionary history of salp colony architecture. We collected salp specimens via offshore SCUBA diving, dissected tissue samples, extracted their DNA, amplified their 18S gene, and sequenced them using Sanger technology. We inferred the phylogeny of Salpida based on 18S using both Maximum Likelihood and Bayesian approaches. Using this phylogeny, we reconstructed the ancestral states of colony architecture using a Bayesian ordered Markov model informed by the presence and absence of specific developmental mechanisms that lead to each architecture. We find that the ancestral salp architecture is either oblique or linear, with every other state being derived. Moreover, linear chains have evolved independently at least three times. While transversal chains are developmentally basal and hypothesized to be ancestral, our phylogenetic topology and reconstructions strongly indicate that they are evolutionarily derived through the loss of zooid torsion. These traits are likely critical to multijet locomotory performance and evolving under natural selection. Our work showcases the need to study the broader diversity of salp species to gain a comprehensive understanding of their organismal biology, evolutionary history, and ecological roles in pelagic ecosystems.
Spanish Abstract Las salpas son tunicados pelágicos marinos con un ciclo vital complejo que incluye una fase solitaria y una colonial, compuesta de individuos gemados asexualmente. Al desarrollarse, estas colonias forman arquitecturas diferentes según la especie con orientaciones distintivas de los zooides. Estas arquitecturas incluyen las cadenas transversales, las oblícuas, las lineales, las solenoides, y también las formas de rueda y conglómero. La historia evolutiva de la arquitectura colonial de las salpas ha permanecido en la sombras debido a la falta de un ontología para caracterizar estas arquitecturas, además de por falta de representación taxonómica y resolución de nodos críticos en la filogenia. Hemos (1) muestreado y secuenciado ocho especies de salpa que nunca antes habían sido secuenciadas, (2) hemos inferido las relaciones filogenéticas entre salpas, y (3) reconstruido la historia evolutiva de la arquitectura colonial en salpas. Hemos obtenido especímenes de salpas mediante buceo con escafandra en alta mar, diseccionado muestras de tejido, extraído el ADN, amplificado y secuenciado el gen ribosomal 18S mediante tecnología Sanger. Hemos inferido la filogenia del orden Salpida en base al gen 18S utilizando tanto Máxima Verosimilitud como métodos Bayesianos. Utilizando esta filogenia, hemos reconstruido los estados ancestrales de la arquitectura colonial mediante un modelo Bayesiano Markov ordinal informado por la presencia y ausencia de mecanismos ontogenéticos que derivan en cada arquitectura. Hallamos que la arquitectura ancestral en las salpas fue o bien oblícua o lineal, con todos los demás estados derivados. Además, las cadenas lineales han evolucionado de forma independiente por lo menos tres veces. Las cadenas transversales son el estado basal en el desarrollo y han sido hipotetizadas como el estado ancestral. Sin embargo, nuestra topología filogenética y reconstrucciones indican firmemente que son en realidad derivadas a través de la pérdida del mecanismo de torsion de los zooides. Es probable que estos rasgos morfológicos sean críticos para la eficiencia locomotora de la propulsión multi-chorro y por tanto hayan evolucionado bajo el efecto de la selección natural. Nuestro trabajo demuestra la necesidad de estudiar la amplia diversidad de especies en las salpas para obtener una comprensión integral de su biología organísmica, historia evolutiva, y roles ecológicos en los ecosistemas pelágicos.
ABSTRACT
Synopsis Siphonophores are free-living predatory colonial hydrozoan cnidarians found in every region of the ocean. Siphonophore tentilla (tentacle side branches) are unique biological structures for prey capture, composed of a complex arrangement of cnidocytes (stinging cells) bearing different types of nematocysts (stinging capsules) and auxiliary structures. Tentilla present an extensive morphological and functional diversity across species. While associations between tentillum form and diet have been reported, the evolutionary history giving rise to this morphological diversity is largely unexplored. Here we examine the evolutionary gains and losses of novel tentillum substructures and nematocyst types on the most recent siphonophore phylogeny. Tentilla have a precisely coordinated high-speed strike mechanism of synchronous unwinding and nematocyst discharge. Here we characterize the kinematic diversity of this prey capture reaction using high-speed video and find relationships with morphological characters. Since tentillum discharge occurs in synchrony across a broad morphological diversity, we evaluate how phenotypic integration is maintaining character correlations across evolutionary time. We found that the tentillum morphospace has low dimensionality, identified instances of heterochrony and morphological convergence, and generated hypotheses on the diets of understudied siphonophore species. Our findings indicate that siphonophore tentilla are phenotypically integrated structures with a complex evolutionary history leading to a phylogenetically-structured diversity of forms that are predictive of kinematic performance and feeding habits.
Los sifonóforos son cnidarios hidrozoos coloniales depredadores que habitan todas las regiones pelágicas del océano. Las téntilas (ramificaciones laterales de los tentáculos) de los sifonóforos son estructuras biológicas dedicadas a la captura de presas. Las téntilas se componen de una matriz compleja de cnidocitos (células urticantes) portadores de diferentes tipos de nematocistes (cápsulas urticantes) y estructuras auxiliares. Las téntilas presenta una extensa diversidad morfológica y funcional en las diferentes especies de sifonóforo. Las relaciones entre la forma de las téntilas y las dietas de los sifonóforos has sido estudiadas previamente, sin embargo, la historia evolutiva que dio lugar a esta diversidad morfológica no ha sido explorada apenas. En este estudio examinamos las adquisiciones y pérdidas evolutivas de las subestructuras de la téntila y los tipos de nematocisto utilizando la filogenia molecular más reciente de los sifonóforos. Las téntilas presentan un mecanismo de disparo a alta velocidad, sincronizando las diferentes subestructuras con gran precisión, durante el cual se la téntila de desenrolla mientras los nematocistes se disparan sobre la presa. En este estudio caracterizamos la diversidad cinemática de estas reacciones para la captura de presas utilizando video de alta velocidad, y describimos su relación con los caracteres morfológicos. Dado que la descarga de las téntilas ocurre en sincronía en toda su diversidad morfológica, hemos evaluado cómo la evolución con integración fenotípica mantiene las correlaciones entre los caracteres morfológicos a través del tiempo. Hallamos que el morfo-espacio de las téntilas tiene baja dimensionalidad, encontramos casos de heterocronía y convergencia morfológica, y generamos hipótesis sobre las dietas de especies de sifonóforo poco estudiadas. Nuestros hallazgos indican que las téntilas de los sifonóforos son estructuras con fenotipos integrados y con una historia evolutiva compleja que ha dado lugar a una diversidad filogenéticamente estructurada de formas asociadas a diferentes rendimientos cinemáticos y hábitos alimenticios.
