Checklist das abelhas e plantas melitófilas no Estado de São Paulo, Brasil / Checklist of bees and honey plants from São Paulo State, Brazil

Para este trabalho, foram considerados os resultados de quatro estudos que amostraram abelhas nas flores nos dois principais biomas do Estado de São Paulo: Mata Atlântica (3 localidades) e cerrado (4 localidades). Foram coletadas 276 espécies de abelhas, pertencentes a 88 gêneros: 207 espécies e 78 gêneros na Mata Atlântica e 105 espécies e 40 gêneros no cerrado. Apidae foi a família mais representada nos dois biomas. Nas áreas amostradas, as abelhas visitaram 433 espécies de plantas: 361 na Mata Atlântica e 75 no cerrado.

For this work, we considered the results of four studies that sampled bees on flowers in the two main biomes of São Paulo State: Atlantic forest (3 locations) and 'cerrado' (4 locations). We found 276 species of bees belonging to 88 genera: 207 species and 78 genera in the Atlantic forest and 105 genera and 40 species in the 'cerrado' biome. Apidae family was the most represented in both biomes. In the sampled areas, bees visited 433 plant species: 361 in the Atlantic forest and 75 in the 'cerrado'.

Por que Melipona scutellaris (Hymenoptera, Apidae) forrageia sob alta umidade relativa do ar?

There are evidences that air temperature and relative humidity exerts influence on the flight activity of the social stingless bees (Meliponini). Particularly, the relatively large species of Melipona Illiger, 1806 would present variation in daily foraging activity very close to variation in relative humidity. In this study, we argue that the relative humidity is a confounding variable. In this same line of argumentation, it was also examined the role of pollen harvest on daily rhythm of foraging. The robust Melipona scutellaris (Latreille, 1811) was used as a model and the flight activity and pollen harvest along the day were measured in 12 colonies (4 colonies/habitat), in three types of habitats with varying rainfall, within the natural distribution range of this species (tropical rainforest, seasonal tropical forest and transition of tropical forest-savannah). Most of flight activity occurs during morning time in the three habitats. Colony foraging is high in the very early morning when the relative humidity is also high, and often associated with peaks of pollen harvest. Flight activity decreases abruptly during the high temperatures around noon time. The relationship between the flight activity and the relative humidity was highly significant and linear, in contrast to the unimodal and significant relationship with temperature. The relationship between the flight activity and the relative humidity is assumed to be contingent within humid tropical habitats, considering the daily microclimate variation and pollen foraging patterns. In particular, the latter pattern supports the hypothesis of temporal partitioning of pollen sources.

Há evidências de que a temperatura do ar e a umidade relativa afetam a atividade de voo de espécies de abelhas sociais Meliponini. Em particular, as espécies grandes do gênero Melipona Illiger, 1806 responderiam de maneira mais estreita à variação na umidade relativa. Neste estudo defende-se o argumento de que a umidade relativa seja uma variável de confusão. Nesta linha de argumentação, também foi analisado o papel da coleta de pólen sobre o ritmo diário de forrageio. A robusta Melipona scutellaris (Latreille, 1811) foi usada como modelo e a atividade diária de voo e de forrageio de pólen foi medida em 12 colônias (4 colônias/hábitat), em três tipos de hábitats, que variam principalmente quanto à pluviosidade, na área de distribuição natural desta espécie (Floresta Pluvial, Floresta Sazonal e Transição Floresta Tropical-Cerrados). A maioria da atividade de voo acontece durante a manhã. A atividade de forrageio das colônias foi mais elevada nas primeiras horas do alvorecer, quando a umidade relativa também era alta, frequentemente associada a picos de coleta de pólen. A atividade de voo decresceu abruptamente durante as temperaturas altas ao redor do meio dia. A relação da atividade de voo com a umidade relativa foi altamente significativa e linear, contrastando com a relação significativa e unimodal com a temperatura. Na relação com o forrageio de M. scutellaris, a umidade relativa se configura como uma variável contingente, em hábitats tropicais úmidos, considerando os padrões diários de variação do microclima e de forrageio de pólen. Este último padrão também sustenta a hipótese de partição temporal de fontes florais de pólen.

Por que Melipona scutellaris (Hymenoptera, Apidae) forrageia sob alta umidade relativa do ar?

There are evidences that air temperature and relative humidity exerts influence on the flight activity of the social stingless bees (Meliponini). Particularly, the relatively large species of Melipona Illiger, 1806 would present variation in daily foraging activity very close to variation in relative humidity. In this study, we argue that the relative humidity is a confounding variable. In this same line of argumentation, it was also examined the role of pollen harvest on daily rhythm of foraging. The robust Melipona scutellaris (Latreille, 1811) was used as a model and the flight activity and pollen harvest along the day were measured in 12 colonies (4 colonies/habitat), in three types of habitats with varying rainfall, within the natural distribution range of this species (tropical rainforest, seasonal tropical forest and transition of tropical forest-savannah). Most of flight activity occurs during morning time in the three habitats. Colony foraging is high in the very early morning when the relative humidity is also high, and often associated with peaks of pollen harvest. Flight activity decreases abruptly during the high temperatures around noon time. The relationship between the flight activity and the relative humidity was highly significant and linear, in contrast to the unimodal and significant relationship with temperature. The relationship between the flight activity and the relative humidity is assumed to be contingent within humid tropical habitats, considering the daily microclimate variation and pollen foraging patterns. In particular, the latter pattern supports the hypothesis of temporal partitioning of pollen sources.

Há evidências de que a temperatura do ar e a umidade relativa afetam a atividade de voo de espécies de abelhas sociais Meliponini. Em particular, as espécies grandes do gênero Melipona Illiger, 1806 responderiam de maneira mais estreita à variação na umidade relativa. Neste estudo defende-se o argumento de que a umidade relativa seja uma variável de confusão. Nesta linha de argumentação, também foi analisado o papel da coleta de pólen sobre o ritmo diário de forrageio. A robusta Melipona scutellaris (Latreille, 1811) foi usada como modelo e a atividade diária de voo e de forrageio de pólen foi medida em 12 colônias (4 colônias/hábitat), em três tipos de hábitats, que variam principalmente quanto à pluviosidade, na área de distribuição natural desta espécie (Floresta Pluvial, Floresta Sazonal e Transição Floresta Tropical-Cerrados). A maioria da atividade de voo acontece durante a manhã. A atividade de forrageio das colônias foi mais elevada nas primeiras horas do alvorecer, quando a umidade relativa também era alta, frequentemente associada a picos de coleta de pólen. A atividade de voo decresceu abruptamente durante as temperaturas altas ao redor do meio dia. A relação da atividade de voo com a umidade relativa foi altamente significativa e linear, contrastando com a relação significativa e unimodal com a temperatura. Na relação com o forrageio de M. scutellaris, a umidade relativa se configura como uma variável contingente, em hábitats tropicais úmidos, considerando os padrões diários de variação do microclima e de forrageio de pólen. Este último padrão também sustenta a hipótese de partição temporal de fontes florais de pólen.

[Generalist bees (Meliponina) and the reproductive success of the mass flowering tree Stryphnodendron pulcherrimum (Fabales: Mimosaceae) in the Atlantic Rainforest, Bahia]. / Abelhas generalistas (Meliponina) e o sucesso reprodutivo de Stryphnodendron pulcherrimum (Fabales: Mimosaceae) com florada em massa na Mata Atlântica, BA.

It is controversial the role played by Meliponina bees in the pollination of mass flowering trees with small generalized flowers (FMPG), very common group of trees in the tropical forest canopy. The species richness and relative abundance of flower visiting insects of the mass flowering tree Stryphnodendron pulcherrimum were measured to test the hypothesis of tight ecological association between these generalist bees and FMPG and to evaluate the effect of this relationship upon the reproductive success variation among tree crowns. The flower visiting insects were sampled on 10 flowering tree crowns at the Atlantic Rainforest in southern Bahia. Altogether, 553 visiting insects were collected during the flowering period of S. pulcherrimum: 293 (52%) Meliponina bees out of 438 bees (79.4%). All tree crowns were visited by Meliponina, with the proportion of these bees ranging from 27% to 87%. The tight ecological association between FMPG trees and Meliponina bees is supported by the observed pattern of spatial relationship. Both the relationship between variation of fruit set among tree crowns and species richness (r = 0.3579; P = 0.3098) or relative abundance (r = 0.3070; P = 0.3881) of Meliponina were not statistically significant. Likely a threshold of minimum relative abundance combined with the absolute abundance of these bees explain the fruit set variation among tree crowns of S. pulcherrimum, even by self-pollination. We tested this assumption with a preliminary analysis of Melipona bee genera distribution among the tree crowns.

Ecologia da interação entre as pequenas flores de quilha de Stylosanthes viscosa Sw. (Faboideae) e as grandes abelhas Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke, 1910 (Apoidea, Hymenoptera), em duna tropical / Ecological interaction between the tiny keel flowers of Stylosanthes viscosa Sw. (Faboideae) and the large bee Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke, 1910 (Apoidea, Hymenoptera), in tropical sand dune

Stylosanthes viscosa is a common 'herb' in the tropical sand dunes of the Brazilian coast with clumped distribution in urban sand dunes of Salvador, BA. Its tiny keel flower with a very small amount of nectar hidden inside the corolla tube, a single open flower/inflorescence/day and the low floral density altogether should not be attractive to large bees. This should be true mainly upon the high-demanded energy for thermoregulation within the tropical sand dunes. Contrary to this expectation, most of the bee species sampled on S. viscosa flowers were medium to large sized bees and harvested nectar in legitimate visits by activating the keel's pollination mechanism of flowers. However, the keel was always inactivated after being visited by the enormous and frequent (78 percent) Xylocopa bees. All the flowers visited by these bees (including those with inactivated keels), and those experimentally protected from bee visiting produced fruits (100 percent). The specialized embolus mechanism of the anthers assures self-pollination. Because of this autonomous self-pollination and self-compatibility it was not possible to discriminate the relative importance of both facilitated self-pollination and cross-pollination by bees. Nevertheless, the large Xylocopa bees didn't limit self-pollination. Xylocopa cearensis was the most abundant bee (63 percent) and it visited several flowers (13.0 ± 4.27) in each flight route in the same clump, in spite of the low floral density therein (5 to 20 flowers.m-2). Flight distances between successive flowers varied between one and two meters (49 percent), and so they were higher than would be possible (15 to 70 cm) given the floral density in the clumps. The flight routes were directional, and most of shifting direction between successive flowers was below 90° with high frequency of small angles (<30°). This general pattern is explained by foraging optimization with adjustments to critical resource level thresholds. Paradoxically, floral biology and flowering pattern of S. viscosa should discourage the largest dune dweller bees, but this strategy works just temporarily. In this melittophilous species, the autonomous self-pollination (assured by the embolus) can be better explained by the automatic selection hypothesis rather than by reproductive assurance hypothesis, considering the availability of large bee pollinators in the tropical dunes.

Stylosanthes viscosa é uma herbácea comum nas dunas tropicais da costa brasileira, com distribuição agregada nas dunas urbanas de Salvador, BA. Suas flores de quilha diminutas, com uma pequena quantidade de néctar escondido no tubo da corola, a abertura de uma única flor/inflorescência/dia e a baixa densidade floral, juntos, não deveriam ser atrativos para as abelhas de grande porte. Isso deve ser verdadeiro, principalmente, sob a alta demanda energética para termorregulação em dunas tropicais. Ao contrário do esperado, a grande maioria das espécies de abelhas amostradas nas flores de S. viscosa tem tamanho médio a grande e coletou néctar em visitas legítimas, acionando o mecanismo de polinização da quilha. Entretanto, a quilha sempre ficava inutilizada após as visitas das grandes e frequentes (78 por cento) abelhas Xylocopa. Todas as flores visitadas por essas abelhas (inclusive aquelas com a quilha inutilizada) e as protegidas experimentalmente das visitas das abelhas produziram frutos regularmente (100 por cento). O mecanismo de êmbolo das anteras assegura a autopolinização. Como há autopolinização autônoma e o sistema é autocompatível ainda não foi possível discriminar a importância relativa da autopolinização facilitada e da polinização cruzada por abelhas. Entretanto, as grandes abelhas Xylocopa não limitam a autopolinização. Xylocopa cearensis foi a abelha mais abundante (63 por cento) e visitou várias flores (13,0 ± 4,27) em cada rota de vôo, numa mesma mancha, apesar da baixa densidade floral (5 a 20 flores.m-2). A distância de vôo entre flores sucessivas variou entre um e dois metros (49 por cento), acima do que seria possível (15 a 70 cm) dada a densidade floral nas manchas. As rotas de vôo foram direcionais, isto é, a maioria dos ângulos de mudança de direção entre flores sucessivas foram abaixo de 90°, com alta frequência de ângulos pequenos (<30°). Este padrão geral é explicado com a otimização de forrageio, com ajuste a limiares críticos de oferta de recursos. Paradoxalmente, a biologia floral e o padrão de florescimento de S. viscosa deveriam desestimular a visita dessas grandes abelhas, mas esta estratégia funciona apenas temporariamente. Nesta espécie melitófila, a autopolinização autônoma (assegurada pelo êmbolo) pode ser melhor explicada pela hipótese de seleção automática do que pela hipótese de segurança, considerando a disponibilidade de abelhas grandes como polinizadores nas dunas tropicais.

Abelhas generalistas (Meliponina) e o sucesso reprodutivo de Stryphnodendron pulcherrimum (Fabales: Mimosaceae) com florada em massa na Mata Atlântica, BA / Generalist bees (Meliponina) and the reproductive success of the mass flowering tree Stryphnodendron pulcherrimum (Fabales: Mimosaceae) in the Atlantic Rainforest, Bahia

It is controversial the role played by Meliponina bees in the pollination of mass flowering trees with small generalized flowers (FMPG), very common group of trees in the tropical forest canopy. The species richness and relative abundance of flower visiting insects of the mass flowering tree Stryphnodendron pulcherrimum were measured to test the hypothesis of tight ecological association between these generalist bees and FMPG and to evaluate the effect of this relationship upon the reproductive success variation among tree crowns. The flower visiting insects were sampled on 10 flowering tree crowns at the Atlantic Rainforest in southern Bahia. Altogether, 553 visiting insects were collected during the flowering period of S. pulcherrimum: 293 (52 percent) Meliponina bees out of 438 bees (79.4 percent). All tree crowns were visited by Meliponina, with the proportion of these bees ranging from 27 percent to 87 percent. The tight ecological association between FMPG trees and Meliponina bees is supported by the observed pattern of spatial relationship. Both the relationship between variation of fruit set among tree crowns and species richness (r = 0.3579; P = 0.3098) or relative abundance (r = 0.3070; P = 0.3881) of Meliponina were not statistically significant. Likely a threshold of minimum relative abundance combined with the absolute abundance of these bees explain the fruit set variation among tree crowns of S. pulcherrimum, even by self-pollination. We tested this assumption with a preliminary analysis of Melipona bee genera distribution among the tree crowns.

[Harvesting dynamics of pollen sources by Melipona scutellaris Latreille (Hymenoptera: Apidae): a comparative analysis with Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) in the Atlantic Forest Domain]. / Dinâmica de uso de fontes de pólen por Melipona scutellaris Latreille (Hymenoptera: Apidae): uma análise comparativa com Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae), no Domínio Tropical Atlântico.

Generalist foraging behavior among stingless bees is accepted but untested, as well as the subsidiary hypothesis of floral preferences in the genus Melipona. Here we analyzed those hypotheses comparing the use of floral sources of pollen, through paired analyses of pollen samples from different colonies of Melipona scutellaris Latreille, in three areas of the Atlantic Forest Domain, in Northern Brazil. From August, 2004 to January, 2005, monthly samples of pollen were collected at the entrance of twelve colonies of M. scutellaris. In two places, four colonies of M. scutellaris were compared with four colonies of africanized Apis mellifera L. The main pollen sources chosen by the colonies of M. scutellaris were flowers of the following plant families, in decreasing order of importance: Myrtaceae, Mimosaceae, Anacardiaceae, Sapindaceae, Caesalpiniaceae and Fabaceae. Productive pollen sources of Asteraceae, Arecaceae e Rubiaceae were heavily exploited by the colonies of A. mellifera and discharged by the colonies of M.scutellaris. Often, both species shared the main productive pollen sources, as the flowers of Myrtaceae and Mimosaceae. On the other hand, no pollen sources were heavily exploited altogether by both of them, as a rule. In different places and periods, the colonies of M. scutellaris presented high intra-specific similarity and they formed distinct clusters apart from A. mellifera. Therefore, the selection of pollen sources by colonies was species dependent. The paired comparisons refute the hypothesis of random flower exploitation by colonies and give support to the subsidiary hypothesis of selectivity or floral preferences by M.scutellaris.

Dinâmica de uso de fontes de pólen por Melipona scutellaris Latreille (Hymenoptera: Apidae): uma análise comparativa com Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae), no Domínio Tropical Atlântico / Harvesting dynamics of pollen sources by Melipona scutellaris Latreille (Hymenoptera: Apidae): a comparative analysis with Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) in the Atlantic Forest Domain

O comportamento de forrageio generalista entre os meliponíneos é uma hipótese aceita, mas não testada, assim como a hipótese subsidiária de preferências florais no gênero Melipona. Aqui analisamos essas hipóteses, através de análises simultâneas e pareadas do uso de fontes de pólen por diferentes colônias de Melipona scutellaris Latreille, em diferentes localidades na área de distribuição desta espécie, no Domínio da Mata Atlântica, no nordeste do Brasil. Entre ago/04 e jan/05, amostras mensais de pólen foram coletadas à entrada de doze colônias de M. scutellaris. Em duas localidades, quatro colônias de M. scutellaris foram comparadas com quatro colônias de Apis mellifera L. As principais fontes de pólen para M. scutellaris foram flores das seguintes famílias vegetais, em ordem decrescente de importância: Myrtaceae, Mimosaceae, Anacardiaceae, Sapindaceae e Fabaceae. Fontes produtivas de pólen das famílias Asteraceae, Arecaceae e Rubiaceae foram intensamente exploradas por A. mellifera, mas praticamente descartadas por M. scutellaris. Freqüentemente, as duas espécies se sobrepuseram nas principais fontes de pólen, como as flores de Myrtaceae e Mimosaceae. Entretanto, raramente uma mesma fonte foi intensamente explorada por ambas. Em diferentes locais e períodos, as colônias de M. scutellaris apresentaram alta similaridade entre si no uso das fontes florais de pólen, formando agrupamentos (UPGMA) mais compactos e distintos de A. mellifera. Portanto, a escolha das fontes florais pelas colônias foi dependente da espécie. As comparações pareadas refutam a hipótese nula de forrageio aleatório pelas colônias e sustenta a hipótese subsidiária de seletividade de forrageio em M. scutellaris.

Generalist foraging behavior among stingless bees is accepted but untested, as well as the subsidiary hypothesis of floral preferences in the genus Melipona. Here we analyzed those hypotheses comparing the use of floral sources of pollen, through paired analyses of pollen samples from different colonies of Melipona scutellaris Latreille, in three areas of the Atlantic Forest Domain, in Northern Brazil. From August, 2004 to January, 2005, monthly samples of pollen were collected at the entrance of twelve colonies of M. scutellaris. In two places, four colonies of M. scutellaris were compared with four colonies of africanized Apis mellifera L. The main pollen sources chosen by the colonies of M. scutellaris were flowers of the following plant families, in decreasing order of importance: Myrtaceae, Mimosaceae, Anacardiaceae, Sapindaceae, Caesalpiniaceae and Fabaceae. Productive pollen sources of Asteraceae, Arecaceae e Rubiaceae were heavily exploited by the colonies of A. mellifera and discharged by the colonies of M.scutellaris. Often, both species shared the main productive pollen sources, as the flowers of Myrtaceae and Mimosaceae. On the other hand, no pollen sources were heavily exploited altogether by both of them, as a rule. In different places and periods, the colonies of M. scutellaris presented high intra-specific similarity and they formed distinct clusters apart from A. mellifera. Therefore, the selection of pollen sources by colonies was species dependent. The paired comparisons refute the hypothesis of random flower exploitation by colonies and give support to the subsidiary hypothesis of selectivity or floral preferences by M.scutellaris.

Xylocopa (Monoxylocopa) abbreviata Hurd & Moure (Hymenoptera: Apidae) e Encholirium spectabile (Bromeliaceae): uma associação estreita no semi-árido do Brasil tropical / Xylocopa (Monoxylocopa) abbreviata Hurd & Moure (Hymenoptera: Apidae) and Encholirium spectabile (Bromeliaceae): a tight association at the semi-arid of Brazil

Xylocopa (Monoxylocopa) abbreviata Hurd & Moure nidifica nas hastes de inflorescências de Encholirium spectabile (Bromeliaceae), que crescem expostas ao sol nos afloramentos rochosos das caatingas do semi-árido. No maior agregado, a densidade de X. abbreviata pode alcançar 1,7 ninho/haste e 20 ninhos/ha. Cada haste pode abrigar ninhos por cerca de três meses, apenas, mas a floração contínua e assincrônica na população de E. spectabile assegura oferta ao longo do ano todo. A haste é compacta, porém macia, e a fêmea escava uma única galeria linear em poucos dias. A galeria linear abriga, em média, cinco células de cria sem revestimento interno, que são separadas entre si por divisória elaborada com o material triturado do próprio substrato. A galeria fica isolada do meio externo por uma fina parede da haste. Quando perturbada, a fêmea fundadora bloqueia totalmente a entrada circular do ninho, com o dorso do seu abdome. Embora use um substrato de nidificação efêmero, esta espécie de Xylocopa apresenta várias gerações ao longo do ano. Colocam-se em perspectiva as restrições comportamentais e ecológicas relacionadas à escolha desse tipo de substrato conspícuo e efêmero. Argumenta-se que a escolha das hastes de Encholirium restringe a distribuição a porções de hábitats restritos do semi-árido e determina a relativa raridade de X. abbreviata nessa região do Brasil.

Females of Xylocopa (Monoxylocopa) abbreviata Hurd & Moure build their nests in the flower stalks of Encholirium spectabile (Bromeliaceae). This bromeliad grows clumped on rock outcrops exposed to direct sunlight in the semi-arid tropical caatingas of northeastern Brazil. In the largest aggregation of E. spectabile, X. abbreviata reached 1,7 nests/stalk and around 20 nests/ha. The stalks are available as nest site after fruiting, and can be used for three months before final decaying. However the flowering asynchronism within local population assures good stalks almost all year round. The flower stalk is filled with a soft pulp where the female dig a single linear nest gallery in a few days. The single linear gallery keeps five brood cells, on average. The top of each cell is delimitated with the powdered material from the stalk pulp, and no lining bee material was observed on the inner cell walls. The cell gallery is isolated from the outside by a thin stalk wall that is exposed to direct sunlight. When disturbed the founder female blocks the entrance with the dorsum of its abdomen. Although using an ephemeral nesting substrata, X. abbreviata presented several generations all year round. Ecological and behavioral constraints upon this Xylocopa species are discussed concerning the tight association with the conspicuous and ephemeral stalks of E. spectabile. This association is also assumed to determine the patchy distribution and the rarity of X. abbreviata in the semi-arid region.